Перегляд вихідного коду сторінки C4-фотосинтез

{{DISPLAYTITLE: C<sub>4</sub>-фотосинтез}}
'''C<sub>4</sub>-фотосинтез''', або '''цикл Хетча&nbsp;— Слека'''&nbsp;— шлях [[Фіксація Карбону|зв'язування вуглецю]], характерний для [[Вищі рослини|вищих рослин]], першим продуктом якого є чотиривуглецева {{нп|Оксалоацетат|щавелевооцтова кислота||Oxaloacetic acid}}, а не тривуглецева [[3-фосфогліцеринова кислота]], як у більшості рослин зі звичайним [[C3-фотосинтез|C<sub>3</sub>-фотосинтезом]].

По суті C<sub>4</sub>-фотосинтез є модифікацією звичайного C<sub>3</sub>-фотосинтезу і з'явився в процесі еволюції набагато пізніше від нього.
В циклі Хетча&nbsp;— Слека рослини здійснюють первинну фіксацію вуглецю в клітинах [[мезофіл]]а через карбоксилювання [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|фосфоенолпірувату]] (ФЕП) за участі ферменту [[ФЕП-карбоксилаза|фосфоенолпіруваткарбоксилази]] (ФЕП-карбоксилаза). Утворений в результаті реакції оксалоацетат перетворюється в [[Яблучна кислота|малат]] чи [[аспартат]] і в такому вигляді транспортується в клітини обкладки провідного пучка, де в результаті декарбоксилювання вивільняється CO<sub>2</sub>, що надходить у [[Цикл Кальвіна|відновлювальний пентозо-фосфатний цикл]]{{sfn|Ермаков|2005|с=196}}. В циклі Кальвіна у C<sub>4</sub>-рослин, як і в C<sub>3</sub>-рослин, CO<sub>2</sub> перетворюється в триатомний цукор, який іде на синтез сахарози. Транспорт CO<sub>2</sub> із клітин мезофіла в клітини обкладки у вигляді проміжних продуктів фіксації дозволяє значно підвищити його концентрацію в місці локалізації [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|рубіско]] і таким чином значно збільшити її ефективність, уникнувши побічної реакції з киснем і, як наслідок, повністю позбутися [[фотодихання]].

Завдяки ефективнішому способу фіксації CO<sub>2</sub> відпадає необхідність тримати [[продих]]и увесь час відкритими, а отже знижуються втрати води в ході транспірації. Через це C<sub>4</sub>-рослини здатні рости в посушливих місцях, при високих температурах, в умовах засолення і недостачі CO<sub>2</sub>. Тим не менш додаткові кроки з фіксації вуглецю в C<sub>4</sub>-шляху потребують додаткових витрат енергії у формі [[АТФ]]. Якщо покласти, що в циклі Кальвіна у C<sub>4</sub>-рослин, так само як і в C<sub>3</sub>-рослин, для фіксації однієї молекули CO<sub>2</sub> використовується 3 молекули [[АТФ]] і 2 молекули [[НАДФН]], то для регенерації акцептора вуглецю в циклі Хетча&nbsp;— Слека, тобто перетворення [[піруват]]у в [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|ФЕП]], потрібні додаткові 2 молекули [[АТФ]]. В результаті на одну молекулу CO<sub>2</sub> в C<sub>4</sub>-шляху витрачається 5 молекул [[АТФ]] і 2 молекули [[НАДФН]]{{sfn|Ермаков|2005|с=198}}. Через це C<sub>4</sub>-рослинам для оптимального росту потрібен вищий рівень [[Інсоляція|інсоляції]].

== Історія відкриття ==
Перша згадка про те, що в цукрової тростини першим продуктом фотосинтезу може бути дикарбонова чотиривуглецева кислота, з'явилася 1954&nbsp;року, у вигляді короткої замітки без посилання, і була опублікована в щорічному звіті експериментальної станції гавайської асоціації цукрових плантаторів. У більш детальному вигляді ця робота з'явилася у вигляді короткого повідомлення за авторством Х.&nbsp;П.&nbsp;Корчака, К.&nbsp;К.Хартта і Г.&nbsp;O.&nbsp;Бурра. Повноцінна стаття цієї групи дослідників була опублікована лише 1965&nbsp;року. Така велика затримка пояснюється тим, що отримані результати суперечили результатам лабораторії [[Мелвін Калвін|Мелвіна Калвіна]], з якою у гавайської групи в той час був тісний контакт<ref name="Hatch-Slack"/>.

Схожі результати приблизно в той самий час отримали й радянські вчені. В роботах Л.&nbsp;Незговорової (1956—1957&nbsp;рр.), було встановлено, що при коротких експозиціях листя кукурудзи на світлі <sup>14</sup>C із <sup>14</sup>CO<sub>2</sub> виявляється в аспарагіновій кислоті<ref name="Полевой1989"/>. Приблизно в той самий час, 1960&nbsp;року, російський вчений {{нп|Карпілов Юрій Соломонович|Ю.&nbsp;С.&nbsp;Карпілов|ru|Карпилов, Юрий Соломонович}} опублікував дані, що при радіоактивному міченні в кукурудзи першими утворюються [[яблучна кислота|яблучна]] й [[аспарагінова кислота|аспарагінова]] кислоти<ref name="Карпилов1960"/>. 1963&nbsp;року Ю.&nbsp;С.&nbsp;Карпілов спільно зі своїм старшим колегою І.&nbsp;А.&nbsp;Тарчевським опублікував другу статтю, в якій розглядався вплив процедури вбивства листя на радіоактивне мічення продуктів фотосинтезу. Свою наступну статтю на цю тему Карпілов опублікував лише 1969&nbsp;року. Ні російські, ні гавайські вчені не знали про досягнення один одного аж до 1969&nbsp;року<ref name="Hatch-Slack"/>.

Вчені {{нп|Маршалл Хетч|Маршал Девідсон Хетч||Marshall Hatch}} і {{нп|Чарльз Слек|Чарльз Роджер Слек|ru|Слэк, Чарльз}}, які працювали в лабораторії австралійської компанії {{нп|CSR Limited||en|CSR Limited}} у місті [[Брисбен]], знали про результати гавайської групи, починаючи з 1960&nbsp;року, і 1965&nbsp;року, коли була опублікована повноцінна стаття, вирішили перевірити ще раз ці дані. Повторивши результати гавайської групи з радіоактивного мічення продуктів фотосинтезу цукрової тростини, вони визначили {{нп|оксалоацетат|||Oxaloacetic acid}} як перший акцептор вуглецю, використавши особливу техніку умертвіння. На основі своїх даних вони склали просту робочу модель і 1966&nbsp;року опублікували статтю, в якій вперше описали цей біохімічний шлях як новий тип фотосинтезу, що принципово відрізняється від циклу Кальвіна<ref name="Hatch1966"/>.

Протягом наступних чотирьох років Хетч і Слек виконали велику роботу з розшифровки C<sub>4</sub>-шляху: вони постулювали та підтвердили роль ФЕП-карбоксилази у первинній фіксації CO<sub>2</sub>, ними була відкрита рослинна піруватфосфатдикіназа, трохи раніше виявлена у [[Бактерії|бактерій]], а також раніше невідома НАДФ-залежна малатдегідрогеназа. Крім того вони дослідили локалізацію цих, а також багатьох інших ферментів у клітинах [[мезофіл]]у і обкладки {{нп|Провідний пучок|пучка|ru|Проводящий пучок}}. Вважалося, що чотиривуглецеві дикарбонові кислоти повинні передавати один атом вуглецю до деякого попередника з утворенням тріозофосфату в реакції перекарбоксилювання. Однак пізніше, коли було виявлено, що в клітинах обкладки у великих кількостях локалізується декарбоксилюючий НАДФ-малік ензим, стало зрозуміло, що CO<sub>2</sub> потрапить у цикл Кальвіна в результаті повторної фіксації, і ця гіпотеза відпала. 1970&nbsp;року Хетч і Слек на міжнародному зібранні в [[Канберра|Канберрі]] представили детальну схему C<sub>4</sub>-фотосинтезу НАДФ-малатдегідрогеназного типу, де учасниками було висловлено припущення, що цей шлях слугує для концентрування CO<sub>2</sub> в клітинах обкладки провідного пучка, яке невдовзі підтвердилося. Значення цього нагнітаючого механізму для подавлення оксигеназної активності [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]] і [[фотодихання]] стало зрозумілим лише протягом наступних кількох років<ref name="Hatch-Slack"/>.

Спочатку Хетч і Слек назвали описаний ними тип фотосинтезу ''C<sub>4</sub>-фотосинтетичним шляхом дикарбонових кислот''<ref name="Hatch-Slack"/>, назвою, яка пізніше була скорочена до C<sub>4</sub>-фотосинтез. Згодом в літературі цей процес отримав також назву ''цикл'' або ''шлях Хетча&nbsp;— Слека''. Також іноді зустрічається назва ''шлях Хетча&nbsp;— Слека&nbsp;— Карпілова'', що підкреслює внесок радянського дослідника.

== Анатомія листа ==
[[Файл:Cross section of maize, a C4 plant..jpg|thumb||350px|Поперечний зріз листа кукурудзи, широко поширеної C<sub>4</sub>-рослини. Червоним кольором показані клітини провідного пучка, фіолетовим&nbsp;— клітини обкладки, а бірюзовим&nbsp;— клітини мезофілу.]]
Для C<sub>4</sub>-рослин характерна особлива структура листа, так звана ''кранц-анатомія'' ({{lang-de|Kranz}}&nbsp;— корона, вінець). Вперше такий тип будови листа був описаний 1884&nbsp;року німецьким ботаніком [[Готліб Габерландт|Готлібом Хаберландтом]]{{sfn|Медведев|2013|с=57}}. Провідні пучки у таких рослин оточені двома шарами зелених клітин асиміляційної паренхіми. Зовнішній шар утворюють клітини мезофілу, не диференційованого на губчасту і [[Палісадна паренхіма|палісадну паренхіму]], а внутрішній&nbsp;— клітини обкладки судинного пучка. Клітини обкладки зв'язані з клітинами мезофілу великою кількістю [[Плазмодесма|плазмодесм]], завдяки чому між ними можливий активний обмін метаболітами. Особливістю будови листа C<sub>4</sub>-рослин є наявність не більше 2—3 шарів клітин мезофілу, що дозволяє легко обмінюватися продуктами фотосинтезу через плазмодесми. Клітини мезофілу та клітини обкладки провідного пучка відрізняються структурно й функціонально. Клітини мезофілу дрібні, розташовані пухко, хлоропласти в них завжди мають грані та вони рідко містять крохмаль. У цих клітинах і розташовується ФЕП-карбоксилаза, яка приєднує CO<sub>2</sub> до [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|фосфоенолпірувату]] з утворенням {{нп|Оксалоацетат|оксалоацетату||Oxaloacetic acid}}. Клітини обкладки більші, з потовщеною, часто [[суберин]]ізованою, клітинною стінкою, щільно прилягають до судин листа, хлоропласти в них можуть не мати гран і часто містять зерна [[крохмаль|крохмалю]]. Тут локалізується фермент Рубіско та протікає звичайний [[цикл Кальвіна]]{{sfn|Страсбургер|2008|с=140-142}}.

Для деяких C<sub>4</sub>-рослин також характерний диморфізм хлоропластів, коли у хлоропластів клітин мезофілу є численні грани, а в клітинах обкладки [[грани]] рудиментарні та практично повністю відсутні{{sfn|Страсбургер|2008|с=140}}. Тим не менш такий диморфізм не є необхідним для C<sub>4</sub>-фотосинтезу й зустрічається лише серед рослин з певним його біохімічним типом<ref name="Häder205"/>.

Не у всіх видів C<sub>4</sub>-рослин є субериновий шар, але всі вони прагнуть запобігти дифузії CO<sub>2</sub> із клітин обкладки, тому розташування хлоропластів у цих клітинах стає особливо важливим. У видів із субериновим шаром хлоропласти розташовані ''відцентрово'', тобто на максимальному віддаленні від провідного пучка та ближче до мезофілу. У видів без суберинового шару хлоропласти розташовані ''доцентрово'', впритул до клітинної стінки, максимально наближеної до провідного пучка й на відстані від мезофілу. Такий розподіл хлоропластів подовжує шлях дифузії CO<sub>2</sub> та знижує витік у клітини мезофілу<ref name="Centrifugal versus"/>.

== Біохімія ==
[[Файл:C4 plants(ru).svg|thumb|upright=1.5|Узагальнена схема C<sub>4</sub>-метаболізму: A&nbsp;— мезофіл; B&nbsp;— обкладка пучка; ЦК&nbsp;— цикл Кальвіна]]
У [[C3-фотосинтез|C<sub>3</sub>-рослин]] темнові реакції фотосинтезу починаються з фіксації CO<sub>2</sub> ферментом [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]] на акцепторі {{нп|Рибулозо-1,5-бісфосфат|рибулозо-1,5-бісфосфаті|ru|Рибулозо-1,5-бисфосфат}} з утворенням двох молекул [[3-фосфогліцеринова кислота|3-фосфогліцерату]]. Однак через подвійну, [[Декарбоксилази|карбоксилазну]] та [[Оксигенази|оксигеназну]] активність Рубіско, частина субстрату для фіксації CO<sub>2</sub> взаємодіє з киснем і окиснюється, що призводить до втрати субстрату та енергії, а також викликає додаткові витрати з утилізації утвореної двохвуглецевої сполуки, [[Гліколева кислота|2-фосфогліколату]]. Сума цих процесів називається [[фотодихання]]м і робить суттєвий внесок у зниження загальної ефективності фотосинтезу.

Щоб подолати обмеження, пов'язані з побічною реакцією Рубіско в умовах низького вмісту в сучасній атмосфері CO<sub>2</sub> і високого O<sub>2</sub>, C<sub>4</sub>-рослини виробили ефективний механізм концентрування CO<sub>2</sub> в місці локалізації Рубіско, створюючи сприятливі умови для роботи цього ферменту. Замість прямої фіксації Рубіско в циклі Кальвіна, CO<sub>2</sub> асимілюється в клітинах мезофілу у вигляді чотиривуглецевої органічної кислоти, яка потім транспортується в клітини обкладки судинних пучків, де декарбоксилюється, вивільняючи CO<sub>2</sub>. Анатомічною передумовою нагнітання CO<sub>2</sub> є більша кількість клітин мезофілу (близько 5—7 на одну клітину обкладки). Таким чином, CO<sub>2</sub>, попередньо зафіксований у п'яти клітинах, потрапляє в одну{{sfn|Хелдт|2011|с=188}}. В клітинах обкладки CO<sub>2</sub> надходить до звичайного циклу Кальвіна, де вторинно фіксується Рубіско та використовується для синтезу вуглеводів. Завдяки постійному градієнту метаболітів, а також непроникній для CO<sub>2</sub> стінці клітин обкладки, концентрація CO<sub>2</sub> в сайті<!--уточнити--> карбоксилювання Рубіско навіть при закритих [[продих]]ах зростає у 14&nbsp;разів порівняно з рівноважною концентрацією CO<sub>2</sub> у воді (з {{nobr|5 мкмоль/л}} до {{nobr|70 мкмоль/л}} відповідно){{sfn|Хелдт|2011|с=185}}.
При таких високих концентраціях CO<sub>2</sub> в сайті карбоксилювання оксигеназна реакція значно подавлена, зростає ефективність фотосинтезу, знижуються втрати енергії на фотодихання.

Первинну фіксацію CO<sub>2</sub> у C<sub>4</sub>-рослин здійснює фермент [[ФЕП-карбоксилаза|фосфоенолпіруваткарбоксилаза]] або ФЕП-карбоксилаза, розташована в клітинах мезофілу. На відміну від [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]], вона фіксує вуглекислий газ у формі [[Гідрокарбонати|гідрокарбонат-іона]] HCO<sub>3</sub><sup>−</sup>, а не CO<sub>2</sub>. Оскільки як субстрат використовується заряджена молекула, то повністю виключається побічна реакція з незарядженою молекулою на кшталт O<sub>2</sub>, яка до того ж відрізняється від гідрокарбонату за просторовою будовою. Ефективність механізму попередньої фіксації CO<sub>2</sub> з допомогою ФЕП-карбоксилази полягає не у високій спорідненості ферменту до субстрату ({{nobr|[[Кінетика Міхаеліса — Ментен|K<sub>m</sub>]](HCO<sub>3</sub><sup>−</sup>) {{=}} 0,2—0,4 ммоль/л}} для ФЕП-карбоксилази{{sfn|Хелдт|2011|с=188}} проти {{nobr|K<sub>m</sub>(CO<sub>2</sub>) {{=}} 10—15 мкмоль/л}} для Рубіско{{sfn|Хелдт|2011|с=147}}), а в тому, що в цитозолі при нормальній температурі та pH 8 відношення {{nobr|HCO<sub>3</sub><sup>−</sup>''':'''CO<sub>2</sub>}} становить близько {{nobr|50:1}}. Таким чином, ФЕП-карбоксилаза, на відміну від Рубіско, може приєднувати форму вуглекислоти, що домінує в цій рівноважній реакції, та результативно виконувати фіксацію CO<sub>2</sub>, навіть якщо при напівзакритих продихах концентрація розчиненого у воді CO<sub>2</sub> впаде нижче рівня, прийнятного для Рубіско{{sfn|Страсбургер|2008|с=144}}. Утворення HCO<sub>3</sub><sup>−</sup> з CO<sub>2</sub> відбувається за участі цинковмісного ферменту [[Карбоангідраза 4|карбоангідрази]], яка також локалізована в цитозолі клітин мезофілу та прискорює встановлення рівноваги між двома формами вуглекислоти:
: <math>\mathrm{CO_2 + H_2O \rightleftharpoons HCO_3^- + H^+}</math>
ФЕП-карбоксилаза каталізує необоротну конденсацію молекул [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|ФЕП]] і HCO<sub>3</sub><sup>−</sup> з утворенням оксалоацетату. ФЕП-карбоксилаза має дуже високу спорідненість із ФЕП. Оксалоацетат перетворюється в [[Яблучна кислота|малат]] або ж в [[Аспарагінова кислота|аспартат]] і в такому вигляді транспортується в клітини обкладки, де знову стає малатом і піддається окиснювальному декарбоксилюванню:
<div style="clear:both;"></div>
{|
|
{|
|-align="center"
| [[Файл:Phosphoenolpyruvat Fischer2.svg]] ||  [[Гідрокарбонати|HCO<sub>3</sub><sup>−]]</sup> [[Фосфати|Ф<sub>н</sub>]]<br>[[Файл:R-Pfeil rechts 1-3.svg]]<br><center>{{li|ФЕП-карбоксилаза|text=ФЕПК|Q=Q908180}}</center> || [[Файл:Oxalacetat Fischer.svg]]
|-align="center"
| [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|Фосфоенолпіруват]] (ФЕП) || || {{нп|Оксалоацетат|||Oxaloacetic acid}}
|}
|}
В результаті окислювального декарбоксилювання з малату утворюється CO<sub>2</sub> і піруват, який в тій чи іншій формі повертається в клітини мезофілу, де знову перетворюється у ФЕП з допомогою розташованого в хлоропластах ферменту {{нп|піруватортофосфатдикіназа|піруватортофосфатдикінази|en|Pyruvate, phosphate dikinase}}. Реакція, що каталізується ферментом, є доволі незвичною, назва «дикіназа» означає фермент, який каталізує двократне фосфорилювання. На першій, оборотній стадії реакції один фосфатний залишок передається з АТФ на неорганічний фосфат з утворенням пірофосфату, а другий (Ф<sub>β</sub>) приєднується до пірувату. Локалізована в стромі хлоропластів {{нп|пірофосфатаза||en|Inorganic pyrophosphatase}} миттєво гідролізує утворений пірофосфат, що робить реакцію необоротною<ref name =Evans1968/>. Таким чином відбувається регенерація акцептора вуглекислого газу та замикання циклу.
{|
|
{|
|-align="center"
|[[Файл:Pyruvat Fischer.svg]] ||[[Аденозинтрифосфат|АТФ]]+[[Фосфати|Ф<sub>н</sub>]] [[Аденозинмонофосфат|АМФ]]+ФФ<sub>н</sub><br> [[Файл:R-Pfeil rechts 1-3.svg]]<br>[[Піруватфосфатдикіназа|ПФДК]] || [[Файл:Phosphoenolpyruvat Fischer2.svg]]
|-align="center"
||[[Піровиноградна кислота|Піруват]]|| || [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|Фосфоенолпіруват]]
|}
|}
Ефективний механізм ''вуглекислотного концентрування'' дозволяє C<sub>4</sub>-рослинам створити такий дифузний тік, щоб забезпечити достатнє надходження вуглекислого газу навіть при збільшеному опорі продихів. Саме цей ефект дозволяє витрачати майже у два рази менше води на фіксацію однієї молекули CO<sub>2</sub>, ніж у C<sub>3</sub>-рослин, адже зі зменшенням ширини продихової щілини пропорційно падають і втрати води{{sfn|Хелдт|2011|с=185}}.

=== Три типи C<sub>4</sub>-фотосинтезу ===
У відповідності до типу C<sub>4</sub>-кислоти, яка є переносником вуглекислого газу в клітини обкладки ([[Яблучна кислота|малат]] чи [[Аспарагінова кислота|аспартат]]), C<sub>3</sub>-продукту, який повертається в клітини мезофілу для регенерації ([[Піровиноградна кислота|пируват]] чи [[аланін]]), а також до характеру декарбоксилюючих реакцій в клітинах обкладки виділяють три варіанти C<sub>4</sub>-шляху фотосинтезу{{sfn|Ермаков|2005|с=197}}:
* ''НАДФ<sup>+</sup>-малатдегідрогеназний тип'': Малат піддається окислювальному декарбоксилюванню в [[хлоропласт]]ах під дією НАДФ-залежної декарбоксилюючої малатдегідрогенази (НАДФ-залежний малік-ензим) з утворенням молекули [[НАДФ]]H і CO<sub>2</sub>.
* ''НАД<sup>+</sup>-малатдегідрогеназний тип'': Малат декарбоксилюється в [[мітохондрія]]х з допомогою НАД-залежної декарбоксилюючої малатдегідрогенази (НАД-залежний малік-ензим) з утворенням однієї молекули [[Нікотинамідаденіндинуклеотид|НАДН]]. Виділений діоксид вуглецю дифундує в хлоропласти.
* ''ФЕП-карбоксикіназний тип'': Малат декарбоксилюється в [[мітохондрія]]х за НАД-малатдегідрогеназним типом, але на додаток відбувається пряме декарбоксилювання оксалоацетату в цитоплазмі ФЕП-карбоксикіназою з витратою однієї молекули [[АТФ]] і утворенням ФЕП.

ФЕП-карбоксикіназа (ФЕПКК) була виявлена у такої типової НАДФ-МДГ рослини, як кукурудза, що дозволяє їй транспортувати вуглекислоту в формі [[Аспарагінова кислота|аспартату]] (близько 25&nbsp;%); багато дводольних C<sub>4</sub>-рослин також містять ФЕПКК на додачу до основного декарбоксилюючого ферменту. Співіснування різних типів C<sub>4</sub>-фотосинтезу, наприклад, НАДФ-МДГ і ФЕПКК чи НАД-МДГ і ФЕПКК, забезпечує рослині додаткову гнучкість та можливість транспортувати інші типи C<sub>4</sub>-кислот і продуктів, які повертаються в клітини мезофілу для регенерації. Більше того, деякі рослини без ФЕПКК-активності все ж здатні транспортувати декілька метаболітів, наприклад [[Аспарагінова кислота|аспартат]] і [[Яблучна кислота|малат]], як це відбувається у [[Дурра|сорго зернового]]. Кожен зі змішаних типів C<sub>4</sub>-фотосинтезу, так само як і «чисті» НАДФ- і НАД-малатдекарбоксилазні шляхи мають свої певні екологічні переваги. У цьому смислі слід вважати розділення на три незалежних біохімічних типи відносно умовним<ref name="modelling"/>.

ФЕП-карбоксикіназний тип ніколи не зустрічається у чистому вигляді, і навіть у рослин, що традиційно належать до цього типу, ФЕП-карбоксикіназа забезпечує хоч і більшу, але ніколи всю декарбоксилюючу активність. Крім цього, ФЕП-карбоксикіназа широко використовується як допоміжна декарбоксилаза рослинами з НАДФ- і НАД-МДГ типами. Через це було запропоновано поділяти C<sub>4</sub>-фотосинтез лише на НАДФ- і НАД-малатдегідрогеназні типи, які чітко відрізняються за декарбоксилюючим ферментом та планом будови, а ФЕП-карбоксилазний тип розглядати як допоміжний, {{нп|анаплеротичні реакції|анаплеротичний шлях|en|Anaplerotic reactions}}, який в різній мірі використовується різними рослинами<ref name="modelling"/>

==== НАДФ-малатдегідрогеназний тип (НАДФ-МДГ) ====
[[Файл:C4 photosynthesis NADP-ME type (ru).svg|thumb|450px|НАДФ-МДГ тип C<sub>4</sub>-фотосинтезу. ФЕП = фосфоенолпіруват; OA = оксалоацетат; М = малат; Пир = піруват; ФЕПК = ФЕП-карбоксилаза; ПФДК = піруватфосфатдикіназа; НАДФ-МДГ = НАДФ-залежна малатдегідрогеназа; НАДФ-МЭ = НАДФ-залежний малік-ензим.]]
''НАДФ-малатдегідрогеназний тип'' (НАДФ-МДГ){{sfn|Хелдт|2011|с=188}} або ''НАДФ-малікензимний тип'' (НАДФ-МЕ){{sfn|Кобак|1988|с=20}} історично був першим дослідженим біохімічним типом C<sub>4</sub>-фотосинтезу. Цим шляхом здійснюють фотосинтез такі важливі сільськогосподарські культури, як [[кукурудза]], [[сорго]], росичка і [[цукрова тростина]]{{sfn|Страсбургер|2008|с=146}}. Як транспортні продукти використовуються [[Яблучна кислота|малат]] і [[Піровиноградна кислота|піруват]].

{{нп|Оксалоацетат|||Oxaloacetic acid}}, що утворюється в результаті карбоксилювання ФЕП, з допомогою специфічного переносника транспортується в хлоропласти, де відновлюється НАДФ-малатдегідрогеназою до малату. Утворений малат виноситься в цитозоль і дифундує з клітин мезофілу в клітини обкладки через плазмодесми. Малік-ензим, який локалізований в хлоропластах клітин обкладки, каталізує перетворення [[Яблучна кислота|малату]] в [[Піровиноградна кислота|піруват]] з виділенням CO<sub>2</sub>, який фіксується Рубіско. Утворенний піруват за участі специфічного переносника експортується з хлоропластів клітин обкладки та дифундує через [[Плазмодесма|плазмодесми]] в клітини мезофілу, де він з допомогою іншого переносника входить у хлоропласти, де фермент піруватфосфатдикіназа знову перетворює його у [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|ФЕП]]{{sfn|Хелдт|2011|с=188}}.

Оскільки хлоропласти клітин обкладки, на відміну від хлоропластів клітин мезофілу, не містять карбоангідрази, дифузія CO<sub>2</sub> в стромі клітин обкладки відбувається повільніше, ніж у клітинах мезофілу. Субериновий шар між клітинами обкладки та мезофілу в деяких рослин, ймовірно, також ускладнює витік CO<sub>2</sub> через клітинні стінки, так що залишається лише можливість витоку через плазмодесми. Частку CO<sub>2</sub>, який був сконцентрований у клітинах обкладки, але внаслідок витоку дифундував назад у клітини мезофілу, оцінюють як {{nobr|10—30 %}} для різних видів{{sfn|Хелдт|2011|с=190}}.

Для рослин, що мають цей тип C<sub>4</sub>-фотосинтезу, характерна наявність диморфізму хлоропластів. Хлоропласти клітин мезофілу мають багато гран, у той час як хлоропласти клітин обкладки містять переважно стромальні [[Ламела|ламели]] й малу кількість гранальних стопок з низькою активністю [[Фотосистема II|фотосистеми II]], що дозволяє зменшити вміст кисню в сайті активності Рубіско. Існує градація в кількості гран хлоропластів клітин обкладки, починаючи з рудиментарних гран у кукурудзи й росички та аж до повної їх відсутності в [[сорго]] і цукрової тростини<ref name="GerryEdwards1983"/>. Агранальні хлоропласти клітин обкладки здійснюють циклічне фосфорилювання за участі {{нп|Фотосистема I|фотосистеми&nbsp;I|ru|Фотосистема I}} і синтезують лише [[АТФ]]. Усі відновлювальні еквіваленти, необхідні для [[Цикл Кальвіна|циклу Кальвіна]], забезпечують клітини мезофілу за рахунок нециклічного електронного транспорту. Окиснення в клітинах обкладки [[Яблучна кислота|малату]] забезпечує не більше третини від необхідних для роботи циклу Кальвіна НАДФН. Інша частина НАДФН разом із АТФ поставляється з хлоропластів клітин мезофілу в хлоропласти клітин обкладки з допомогою [[тріозофосфат]]-[[3-фосфогліцеринова кислота|3-фосфогліцератного]] човникового механізму, через {{нп|Тріозофосфатний транслокатор|тріозофосфатний переносник|ru|Триозофосфатный транслокатор}} внутрішньої мембрани відповідних хлоропластів<ref name="Häder207"/>.

==== НАД-малатдегідрогеназний тип (НАД-МДГ) ====
[[Файл:C4 photosynthesis NAD-ME (ru).svg|thumb|450px|НАД-МДГ тип C4-фотосинтезу. М = Малат; ФЕП = Фосфоенолпіруват
OA = оксалоацетат; Пир = піруват; Асп = аспартат; Ала = аланін; Глу = глутамат; α-КГ = α-кетоглутарат; КА = карбоангідраза; ФЕПК = ФЕП-карбоксилаза; ПФДК = піруватфосфатдикіназа; НАД-МДГ = НАД-залежна малатдегідрогеназа; НАД-MЭ = НАД-залежний малік-ензим; АлаАТ = аланінамінотрансфераза; АспАТ = аспартатамінотрансфераза;]]
''НАД-малатдегідрогеназний тип'' (НАД-МДГ){{sfn|Хелдт|2011|с=188}} або ''НАД-малікензимний тип'' (НАД-МЕ){{sfn|Кобак|1988|с=20}} виявлений у більшості видів, включаючи [[просо]], [[Щириця|амарант]], [[портулак]]{{sfn|Ермаков|2005|с=197}}, {{нп|Иван-чай|іван-чай||Chamaenerion}} і [[лобода|лободу]]{{sfn|Медведев|2013|с=59}}. Хлоропласти як клітин мезофілу, так і клітин обкладки мають грани та активну [[Фотосистема II|фотосистему II]]<ref name="Sage 2012"/>. Клітини обкладки містять багато великих [[Мітохондрія|мітохондрій]] з добре розвинутими [[криста]]ми{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|pp=29–61|loc=''Chapter 4;'' Gerald E. Edwards, Elena V. Voznesenskaya: ''C<sub>4</sub> Photosynthesis: Kranz forms and single-cell C<sub>4</sub> in terrestrial plants.}}. Як транспортні продукти використовуються [[Аспарагінова кислота|аспартат]] і [[аланін]].

У цьому випадку {{нп|оксалоацетат|||Oxaloacetic acid}}, який утворюється в реакції ФЕП-карбоксилази, перетворюється в [[Аспарагінова кислота|аспартат]] шляхом [[переамінування]], яке каталізує глутамат-аспартатамінотрансфераза. Оскільки концентрація [[глутамат]]у в клітині велика, він зручний для підтримання дифузійного потоку між клітинами мезофілу та обкладки. В результаті трансамінування концентрація [[Аспарагінова кислота|аспартату]] стає у 5&nbsp;разів вища від концентрації оксалоацетату, що створює сильний дифузійний потік. Після дифузії в клітини обкладки аспартат транспортується в мітохондрії. Мітохондріальна ізоферментная форма глутамат-аспартатамінотрансферази каталізує перетворення аспартату в оксалоацетат, який потім відновлюється НАД-малатдегідрогеназою до малату. [[Яблучна кислота|Малат]] декарбоксилюється НАД-малік-ензимом з утворенням [[Піровиноградна кислота|пірувату]], а НАД<sup>+</sup>, утворений в реакції відновлення оксалоацетату, знову відновлюється до [[Нікотинамідаденіндинуклеотид|НАДН]]. Утворений в ході реакції CO<sub>2</sub> дифундує в хлоропласти, де асимілюється за участі Рубіско. Піруват виходить із мітохондрій і в цитозолі перетворюється в [[аланін]] за участі аланін-глутаматамінотрансферази. Оскільки ця реакція рівноважна, а концентрація [[аланін]]у набагато вища, ніж пірувату, виникає інтенсивний дифузійний потік аланіну в клітини мезофілу. В клітинах мезофілу аланін перетворюється у піруват за участі тієї ж амінотрансферази, яка згадувалася вище. Піруват транспортується в хлоропласти, де перетворюється у ФЕП за участі піруватфосфатдикінази так само, як і у випадку з НАДФ-МДГ типом<ref name="Sage 2012"/>.

==== ФЕП-карбоксикіназний тип (ФЕПКК) ====
[[Файл:C4 photosynthesis PEPCK (ru).svg|thumb|450px|ФЕПКК тип C<sub>4</sub>-фотосинтезу. М = Малат; ФЕП = Фосфоенолпіруват; OA = оксалоацетат; Пир = піруват; Асп = аспартат; Ала = аланін; Глу = глутамат; α-КГ = α-Кетоглутарат; КА = карбоангідраза; ФЕПК = ФЕП-карбоксилаза; ПФДК = піруватфосфатдикіназа; НАДФ-МДГ = НАДФ-залежна малатдегідрогеназа; НАД-MЭ = НАД-залежний малік-ензим; АлаAT = аланінамінотрансфераза; АспAT = аспартатамінотрансфераза; ФЕПКК = фосфоенолпіруваткарбоксикіназа;]]
''ФЕП-карбоксикіназний тип'' (''ФЕПКК'' чи ''ФЕП-КК''){{sfn|Хелдт|2011|с=188}} був виявлений у кількох швидкорослих тропічних злаків, які використовуються як кормові культури. Цей шлях фотосинтезу використовує частина представників роду [[просо]] ({{нп|гвінейська трава||en|Panicum maximum}}), {{нп|хлоріс гаянська||en|Chloris gayana}}{{sfn|Страсбургер|2008|с=146}} та [[баклажан]]{{sfn|Медведев|2013|с=59}}. Хлоропласти як клітин мезофілу, так і клітин обкладки мають грани й активну [[Фотосистема II|фотосистему&nbsp;II]]<ref name="Sage 2012"/>. Як транспортні продукти використовуються [[Аспарагінова кислота|аспартат]], [[аланін]], [[Яблучна кислота|малат]] і [[Фосфоенолпіровиноградна кислота|фосфоенолпіруват]].

Як і в C<sub>4</sub>-метаболізмі НАД-МДГ типу, оксалоацетат перетворюється в аспартат у клітинах мезофілу. Аспартат дифундує в клітини обкладки, де за участі [[амінотрансферази]], локалізованої в цитозолі, відбувається регенерація оксалоацетату. В цитозолі під дією ферменту ФЕП-карбоксикінази оксалоацетат перетворюється у ФЕП з витратою АТФ. Виділений в реакції CO<sub>2</sub> дифундує в хлоропласти, а ФЕП дифундує назад у клітини мезофілу. У рослин цього типу витрати АТФ на накачування CO<sub>2</sub> в клітини обкладки пов'язані виключно зі споживанням [[АТФ]] ФЕП-карбоксикіназою. Мітохондрії забезпечують цю реакцію необхідною кількістю АТФ, окиснюючи малат за участі НАД-малік-ензиму. Джерелом малату, як і у випадку НАДФ-малатдегідрогеназного типу, є клітини мезофілу. Таким чином, у метаболізмі C<sub>4</sub>-ФЕП-карбоксикіназного типу лише невелика частина CO<sub>2</sub> вивільняється в мітохондріях, а більша частина&nbsp;— в цитозолі{{sfn|Хелдт|2011|с=194}}.

=== Регуляція ===
C<sub>4</sub>-фотосинтез регулюється за трьома головними ферментами, кожен з яких активується світлом, так що C<sub>4</sub>-шлях активний виключно у світлу пору доби.

ФЕП-карбоксилаза регулюється двома шляхами: через [[фосфорилювання]] та алостерично. Основними алостеричними інгібіторами ФЕП-карбоксилази є [[карбонові кислоти]], такі як [[Яблучна кислота|малат]] і [[Аспарагінова кислота|аспартат]]<ref name="GonzalezIglesias1986"/><ref name="Nimmo2000"/>. Оскільки малат утворюється на наступному кроці САМ- і C<sub>4</sub>-циклів, одразу після того, як ФЕП-карбоксилаза каталізує конденсацію CО<sub>2</sub> та ФЕП в оксалоацетат, то утворюється зворотний зв'язок. І аспартат, і оксалоацетат легко перетворюються один в одного за механізмом [[Амінотрансферази|трансамінування]]; таким чином, високі концентрації аспартату шляхом зворотного зв'язку інгібують ФЕП-карбоксилазу.

Основні алостеричні активатори ФЕП-карбоксилази у рослин&nbsp;— це тріозофосфати<ref name="MonrealMcLoughlin"/> і {{нп|фруктозо-1,6-бісфосфат||ru|Фруктозо-1,6-бисфосфат}}<ref name="KaiMatsumura2003"/>. Обидві молекули є індикаторами активного [[гліколіз]]у та сигналізують про необхідність виробництва оксалоацетату, щоб підсилити потік речовини через [[цикл трикарбонових кислот]]. Крім того, збільшення [[гліколіз]]у означає підсилене постачання ФЕП і, отже, більше акцептора для фіксації CО<sub>2</sub> та транспорту його в цикл Кальвіна.

Коли лист перебуває у темряві, активність ФЕП-карбоксилази низька. У цьому випадку спорідненість ферменту до субстрату, ФЕП, дуже низька; процес також інгібується низькими концентраціями малату. Тому в темну пору доби фермент у листі практично неактивний. При освітленні листа невідомим шляхом активується [[кіназа]] ФЕП-карбоксилази, яка фосфорилює гідроксильну групу [[серин]]ового [[Залишок (біохімія)|залишку]] в білці ФЕП-карбоксилази. Кіназа ФЕП-карбоксилази швидко розпадається, тому кількість ферменту в клітині визначається інтенсивністю транскрипції гена. ФЕП-карбоксилаза може знову бути інактивована у випадку вилучення фосфатної групи специфічною фосфатазою. Активований (фосфорильований) фермент також інгібується малатом, але в цьому випадку для досягнення ефекту необхідні вищі концентрації малату. Як кіназа, так і фосфатаза регулюються на рівні [[Транскрипція (біологія)|транскрипції]]. Існує також думка, що [[Яблучна кислота|малат]] забезпечує зворотний зв'язок у цьому процесі, знижуючи рівень експресії кінази та підвищуючи експресію фосфатази<ref name="Nimmo2000"/>

[[Файл:Reversible phosphorylation of PPDK by PDRP(ru).svg|thumb|Регуляція пируватфосфатдкінази]]
Піруватфосфатдикіназа (ПФДК) також є залежним від світла ферментом. Вона інактивується в темряві за рахунок фосфорилювання за залишком треоніну. Цю реакцію здійснює незвичайний біфункціональний ''ПФДК-регулюючий протеїн'' (ПФДК-РП чи ПДРП). Він одночасно має кіназну та фосфатазну активність. Фосфорилювання доволі незвичне, оскільки як донор фосфатної групи використовується переважно [[АДФ]], а не [[АТФ]]. Незвична і реакція дефосфорилювання: замість молекули води ПФРП переносить відщеплювану фосфатну групу на вільний неорганічний фосфат (Ф<sub>н</sub>) з утворенням пірофосфату (ФФ<sub>н</sub>). Активність ПДРП залежить від рівня АДФ в стромі хлоропластів. АДФ є субстратом для кіназної активності та одночасно сильним конкурентним інгібітором фосфатазної. У темряві рівень АДФ значно підвищується, в результаті чого подавляється фосфатазна активність. На світлі, за рахунок [[фотофосфорилювання]], концентрація АДФ різко зменшується, не залишається субстрату для кіназної реакції, а фосфатазна перестає подавлятися. В результаті ПДРП відщеплює фосфат від піруватфосфатдикінази та активує її<ref name="Chris2003"/>.

НАДФ-малатдепадрогеназа активується світлом за рахунок роботи фередоксин-тіоредоксинової системи. В ході світлових реакцій фотосинтезу енергія світла живить транспорт електронів від води до [[Фередоксини|фередоксину]]. Фермент фередоксин-тіоредоксинредуктаза використовує відновлений фередоксин для відновлення дисульфідного зв'язку тіоредоксину з дисульфіду до дитіолу. Відновлений [[тіоредоксин]] відновлює цистеїн-цистеїновий дисульфідний зв'язок у НАДФ-малатдепадрогеназі, що переводить фермент в активну форму{{sfn|Хелдт|2011|с=194}}.

=== Дискримінація ізотопів ===
Зручний метод ідентифікації C<sub>4</sub>-рослин базується на визначенні співвідношення  [[Ізотопи|ізотопів]] вуглецю {{нуклід|Вуглець|13|посилання=так}}/{{нуклід|Вуглець|12|посилання=так}}. Метод базується на тому, що рослини під час фотосинтезу поглинають природні ізотопи вуглецю в різних кількостях (в атмосферному CO<sub>2</sub> міститься {{nobr|98,89 %}} {{нуклід|C|12}} і {{nobr|1,11 %}} {{нуклід|C|13}}). В цілому рослини надають перевагу {{нуклід|C|12}}O<sub>2</sub>, в меншій мірі поглинають {{нуклід|C|13}}O<sub>2</sub> і ще менше&nbsp;— {{нуклід|C|14}}O<sub>2</sub>. Франкціонування {{нуклід|C|13}}O<sub>2</sub> більш виражене при роботі Рубіско, оскільки каталізована цим ферментом реакція протікає повільніше, і легший ізотоп {{нуклід|C|12}}O<sub>2</sub> фіксується ферментом набагато охочіше, ніж повільно дифундуючий {{нуклід|C|13}}O<sub>2</sub>. Швидша ФЕП-карбоксидаза не розрізняє ізотопи, а оскільки у C<sub>4</sub>-рослин Рубіско реалізує практично увесь попередньо зафіксований ФЕП-карбоксилазою CO<sub>2</sub>, то відсоток {{нуклід|C|13}} в C<sub>4</sub>-рослині відповідає продукту ФЕП-карбоксилазної реакції, в той час як у C<sub>3</sub>-рослині визначається за співвідношенням ізотопів, характерним для Рубіско. Відповідно C<sub>4</sub>-рослини містять відносно вищий відсоток {{нуклід|C|13}}, вуглеводи, виділені з C<sub>4</sub>-рослин, важчі, ніж цукри з C<sub>3</sub>-рослин{{sfn|Страсбургер|2008|с=146}}. Співвідношення {{нуклід|C|13}}/{{нуклід|C|12}} визначається [[Мас-спектрометрія|мас-спектрометричними]] методами і виражається значенням δ{{нуклід|C|13}}, яке є відхиленням ізотопного складу досліджуваного зразка ({{нуклід|C|13}}/{{нуклід|C|12}})<sub>зраз</sub> від ізотопного складу стандарту ({{нуклід|C|13}}/{{нуклід|C|12}})<sub>ст</sub>. Стандартом (PDB або Чиказьким стандартом) є співвідношення ізотопів у [[кальцит]]і [[Скам'янілість|скам'янілості]] {{нп|Belemnitella|''Belemnitella americana''||Belemnitella}} [[Крейдовий період|крейдового періоду]]; δ{{нуклід|C|13}} у досліджуваному зразку прийнято виражати в [[проміле]] таким чином{{sfn|Кобак|1988|с=21}}:

: <math>\delta ^{13} C\ \lbrack {}^{0\!}\!/\!_{00} \rbrack = \frac {\frac {{}^{13}C} { {}^{12}C}\ \text{зразок} - \frac {{}^{13}C} { {}^{12}C}\ \text{стандарт}} {\frac {{}^{13}C} { {}^{12}C}\ \text{стандарт}} \cdot 1000</math>
Чим більше за модулем від'ємне значення δ<sup>13</sup>C, тим менше вміст ізотопу {{нуклід|C|13}}. У C<sub>4</sub>-рослин значення δ{{нуклід|C|13}} становить близько −14&nbsp;‰, у C<sub>3</sub>-рослин&nbsp;— близько −28&nbsp;‰.
Оскільки [[Saccharum officinarum|цукрова тростина]] є C<sub>4</sub>-рослиною, а [[цукровий буряк]]&nbsp;— C<sub>3</sub>-рослиною, за вмістом ізотопу {{нуклід|C|13}} можна мас-спектрометрично визначити походження сахарози. Таким способом можна, наприклад, відрізнити справжній [[ром]] (виготовлений із цукрової тростини) від купажованого (з додаванням цукру, виготовленого з буряка){{sfn|Страсбургер|2008|с=146}}.

== Особливі форми C<sub>4</sub>-фотосинтезу ==
=== C<sub>4</sub>-фотосинтез без кранц-анатомії ===
[[Файл:Single-cell c4 photosynthesis(ru).svg|thumb|Схема одноклітинного C<sub>4</sub>-фотосинтезу рослини ''Suaeda aralocaspica'']]
Хоча більшість C<sub>4</sub>-рослин мають кранц-анатомію, є декілька видів, що здійснюють C<sub>4</sub>-цикл без розділення на клітини обкладки та мезофілу. Ці чотири рослини належать до підродини [[лободові]]: ''{{нп|Suaeda aralocaspica||en|Suaeda aralocaspica}}'', ''{{iw|Bienertia cycloptera}}'', ''{{iw|Bienertia sinuspersici}}'' і ''{{iw|Bienertia kavirense||sv}}''. Вони ростуть у пустельних, [[Засолені ґрунти|засолених]] районах [[Середній Схід|Середнього Сходу]]: ''B. sinuspersici'' у різних країнах [[Перська затока|Перської затоки]], ''B. cycloptera'' в [[Туреччина|Туреччині]], [[Афганістан]]і та [[Іран]]і, ''B. kavirense'' в іранській соляній пустелі ([[Деште-Кевір]]), а ''С. aralocaspica'' біля соляних заводів у [[Центральна Азія|Центральній Азії]]. Для них характерний унікальний C<sub>4</sub>-механізм нагнітання CO<sub>2</sub> в рамках однієї клітини<ref name="Freitag2000"/><ref name="Voznesenskaya2002"/><ref name="Akhani2005"/><ref name="Akhani2012"/>. Усі перераховані вище рослини належать до НАД-МДГ біохімічного типу<ref name="single-cell"/>.

Хоча цитологічна будова у двох родах відрізняється, головний принцип в обидвох випадках полягає у використанні великих вакуолей для розділення клітини на два відсіки. ''S. aralocaspica'' має дуже довгі клітини [[Палісадна паренхіма|палісадної паренхіми]], розділені на два відсіки великою [[Вакуоля|вакуоллю]], яка займає майже увесь простір клітини. Паренхіма розташовується в один шар і щільніше упакована з зовнішнього боку листа, але пухкіше з внутрішнього. У ближньому до [[Епідерміс (ботаніка)|епідерми]] листа (дистальному) регіоні розташовуються хлоропласти з низьким вмістом гран і без Рубіско, тут відбувається синтез ФЕП із пірувату з допомогою фермент піруватфосфатдикінази. На внутрішній (проксимальній) ділянці розташовані звичайні гранальні хлоропласти й мітохондрії, тут є [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]] та діє цикл Кальвіна<ref name="single-cell"/>.

Представники роду {{нп|Bienertia|''Bienertia''|en|Bienertia}} мають іншу будову. Паренхіма листа розташовується у два-три шари. Більша частина клітини заповнена вакуолями та розбита на тонку цитозольну смужку на периферії та незвичайний центральний відсік з великою кількістю хлоропластів всередині. Тут спостерігається деякий аналог кранц-анатомії, на периферії розташовуються великі хлоропласти зі зменшеною кількістю гран і неповним набором ферментів циклу Кальвіна, де відбувається регенерація ФЕП, а в центрі розташоване скупчення вдвічі менших хлоропластів з нормальними гранами й активною Рубіско, де протікає цикл Кальвіна. Разом із цими хлоропластами в центрі розташовані [[Мітохондрія|мітохондрії]] та [[Пероксисома|пероксисоми]]<ref name="single-cell"/>.

В обидвох випадках за розподіл двох типів хлоропластів по клітині відповідає актиновий та мікротрубочковий цитоскелет. Також при одноклітинному C<sub>4</sub>-фотосинтезі не відбувається відособлення ФЕП-карбоксилази, вона рівномірно розташовується по всій клітині. У зв'язку з цим виникає питання про можливий механізм її інгібування в місці роботи Рубіско, щоб уникнути повторної фіксації вивільненого CO<sub>2</sub><ref name="single-cell"/>.

Іншим прикладом C<sub>4</sub>-фотосинтезу без кранц-анатомії може бути морська [[Chlorophyta|зелена макроводорость]] ''Udotea flabellum''<ref name="Reiskind"/> і одноклітинна [[Діатомові водорості|діатомею]] {{нп|Thalassiosira weissflogii|''Thalassiosira weissflogii''|en|Thalassiosira weissflogii}}<ref name="Reinfelder2000"/>.

=== Факультативний C<sub>4</sub>-фотосинтез ===
[[Файл:Hydrilla USGS.jpg|мини|''Hydrilla verticillata'', прісноводна факультативна C<sub>4</sub>-рослина без кранц-анатомії]]
''[[Hydrilla verticillata]]''&nbsp;— прісноводна занурена [[Покритонасінні|квіткова рослина]], яка в літній час збирається у великі мати під поверхнею води. В умовах високої температури, низького вмісту CO<sub>2</sub> та високого O<sub>2</sub> рослина переходить від C<sub>3</sub>- до C<sub>4</sub>-фотосинтезу. Оскільки в ''Hydrilla verticillata'' немає кранц-анатомії, увесь процес відбувається всередині однієї клітини. Фотосинтез іде за НАДФ-МДГ біохімічним шляхом, у цитоплазмі відбувається індукція синтезу ФЕП-карбоксилази, а також ряду інших білків: малік-ензиму, ПФДК та амінотрансфераз. Головний декарбоксилюючий фермент&nbsp;— НАДФ-малік-ензим розташовується в хлоропластах, там само діє піруватфосфатдикіназа, що регенерує ФЕП<ref name="Hydrilla"/>.

Іншим прикладом переключення між C<sub>3</sub>- і C<sub>4</sub>-метаболізмом може бути безлисту [[Осока|осоку]] {{нп|Елеохаріс живородний|''Елеохаріс живородний''|en|Eleocharis vivipara}}, яка може рости як у зануреному вигляді, так і на суші. Листя цієї рослини повністю редуковані й функцію фотосинтезу беруть на себе стебла. При росте під водою вона фотосинтезує за C<sub>3</sub>-шляхом, але на суші переходить до C<sub>4</sub>-метаболізму разом з утворенням кранц-анатомії&nbsp;— цей процес контролюється [[Абсцизова кислота|абсцизиновою кислотою]]. При цьому до C<sub>4</sub> можуть переходити навіть просто пагони, що опинилися над поверхнею води<ref name="Hydrilla"/>.

=== Суміщення C<sub>4</sub> і CAM ===
{{Фотоколонка|Portulaca mundula.jpg|Portulaca grandiflora (8676299895).jpg|ш=220|текст1=''Portulaca mundula''|текст2= ''Portulaca grandiflora''|color=#BBDD99|текст=''{{li|Portulaca mundula|Q=Q59262690}}'' і дика ''[[Portulaca grandiflora]]''}}
Метаболізм за типом [[Товстолисті|товстолистих]] ([[САМ-фотосинтез]]) включає в себе деякі ферменти C<sub>4</sub>-фотосинтезу, необхідні для нагнітання і концентрування CO<sub>2</sub>. Однак у випадку САМ-рослин попередня та остаточна фіксація CO<sub>2</sub> розділені не у просторі, а в часі. Тим не менш протягом дня в облігатних CAM-рослинах може паралельно працювати CAM-шлях і класичний C<sub>3</sub>-фотосинтез. Були навіть виявлені види факультативних CAM-рослин (C<sub>3</sub>-CAM), які переключалися з C<sub>3</sub>- на CAM-метаболізм лише в умовах посухи чи засолення. У цьому випадку всередині однієї клітини може протікати C<sub>3</sub>- і CAM-фотосинтез.

Існує дуже мало прикладів, коли CAM- і C<sub>4</sub>-метаболізм протікають в одній рослині. Більшість C<sub>4</sub>-рослин представлено [[Злаки|злаками]], в яких ніколи не виявляється CAM-фотосинтез, так само як і в типових CAM-рослин, таких як [[Орхідні|орхідеї]] чи [[бромелієві]], не виявлений чистий C<sub>4</sub>-фотосинтез. Лише декілька видів рослин із роду [[портулак]] можуть використовувати обидва шляхи, до них належать [[Portulaca grandiflora|''Portulaca grandiflora'']] і ''{{li|Portulaca mundula|Q=Q59262690}}''<ref name="Plant80"/>. У цих рослин CAM-фотосинтез відбувається в наповнених соком внутрішніх клітинах стебла та листя, де запасається вода, в той час як C<sub>4</sub>-фотосинтез іде у зовнішніх клітинах листа. Таким чином, навіть у цих рослин обидва шляхи не працюють в одній і тій самій клітині, з чого випливає, що CAM- і C<sub>4</sub>- фотосинтез несумісні<ref name="Sage2002"/>.

Як пояснення наводяться декілька причин. Наприклад, було б важко точно регулювати обидва шляхи через їхню біохімічну подібність. До того ж в основі кожного з них лежить різна анатомічна будова та транспортні механізми, які мають важливе значення для відповідної функції, але не можуть бути об'єднані в одній клітині. І, нарешті, два одночасних шляхи концентрації CO<sub>2</sub> не забезпечують екологічної переваги.

=== C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub> перехідні форми ===
Деякі [[C3-фотосинтез|C<sub>3</sub>-рослини]] мають типові морфологічні ознаки C<sub>4</sub>-рослин, такі як анатомічна організація листя з розділенням паренхіми на мезофіл і обкладку провідного пучка, де вони можуть концентрувати вуглекислий газ. Крім того, значення їх {{нп|Точка компенсації СО2|вуглекислотного компенсаційного пункту|ru|Точка компенсации СО2}} розташовується між такими для C<sub>3</sub>- і C<sub>4</sub>-рослин. В той самий час використовуваний ними механізм концентрування CO<sub>2</sub> зовсім не характерний для C<sub>4</sub>-рослин{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=110|loc=''Chapter 7;'' Stanislav Kopriva: Nitrogen and Sulfur Metabolism in C<sub>4</sub> Plants.}}.

Такі рослини через їхню анатомічну подібність помилково назвали C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub> перехідними формами або «C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub>-гібридами», хоча така назва в принципі не правильна через іншу біохімію механізму концентрації CO<sub>2</sub><ref name="Lüttge781f."/>.

[[Файл:C2-фотосинтез.svg|мини|300px|Порівняння звичайного фотодихання і C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub> концентрувального механізму, див. пояснення в тексті]]
В основі концентрувального механізму цих рослин лежить так званий C<sub>2</sub>-фотосинтез, що використовує ферменти [[фотодихання]]. Якщо [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]] використовує як субстрат кисень замість вуглекислого газу, утворюється [[Гліколева кислота|2-фосфогліколат]], який переробляється в процесі фотодихання. В пероксисомах [[Гліколева кислота|гліколат]] перетворюється в [[гліцин]], дві молекули гліцину конденсуються з утворенням серину та CO<sub>2</sub> з допомогою гліциндекарбоксилазного комплексу (ГДК). У C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub> перехідних рослин активний ГДК локалізується лише в клітинах обкладки пучка, так що транспортований із мезофілу гліцин декарбоксилюється там і збагачує клітини CO<sub>2</sub>. У клітинах мезофілу також експресуються білки ГДК, але тут він не активний, оскільки одна чи декілька експресованих субодиниць містять мутації. Через гліцин-сериновий човник і транспорт C<sub>2</sub>-сполук таку форму обміну речовин іноді називають «C<sub>2</sub>-фотосинтезом». Перевага такого човникового механізму полягає в тому, що CO<sub>2</sub> вивільняється не у кожній клітині окремо, а концентрується всередині клітин обкладки. В результаті значно збільшується шанс для повторного захоплення вуглекислого газу, покращуються умови роботи Рубіско, а отже знижується фотодихання та пов'язані з ним витрати енергії.

Подібний механізм, спрямований на зниження фотодихання, виявлений принаймні у таких восьми родин вищих рослин: ''[[Aizoaceae]]'', ''[[Poaceae]]'', ''[[Boraginaceae]]'', ''[[Brassicaceae]]'', ''[[Asteraceae]]'', ''[[Amaranthaceae]]'', ''[[Chenopodiaceae]]'' і ''[[Cleomaceae]]''{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=95, 132|loc=''Chapter 6;'' Bauwe H.: Photorespiration: the bridge to C<sub>4</sub> photosynthesis.}}. У деяких рослин із роду {{нп|Flaveria|''Flaveria''|en|Flaveria}} (''[[Asteraceae]]'') гліциновий човник функціонує разом зі звичайним C<sub>4</sub>-фотосинтезом{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=95, 132|loc=''Chapter 6;'' Bauwe H.: Photorespiration: the bridge to C<sub>4</sub> photosynthesis.}}.

== Екологія ==
Згідно з останніми даними C<sub>4</sub>-фотосинтез незалежно виникав принаймні 65&nbsp;разів у 19 різних [[Родина (біологія)|родинах]], і є неперевершеним прикладом [[Конвергентна еволюція|конвергентної еволюції]]<ref name="biodiversity"/><ref name="Earth"/>. У багатьох родах зустрічаються види як C<sub>3</sub>, так і C<sub>4</sub>.

C<sub>4</sub>-рослини становлять 5&nbsp;% від усієї рослинної біомаси та 3&nbsp;% від загальної кількості видів рослин<ref name=sage/><ref name=Bond2005/>. Ними заселено всього 17&nbsp;% поверхні Землі, але вони здійснюють близько 30&nbsp;% наземного фотосинтезу<ref name=Osborne2006/>. Всього відомо близько 8100 видів<ref name="portrait"/>, що використовують C<sub>4</sub>-шлях фіксації вуглецю, всі вони належать до [[Покритонасінні|квіткових рослин]]. Серед [[Дводольні|дводольних]] цей шлях використовують лише {{nobr|4,5 %}} від усіх рослин, а серед [[Однодольні|однодольних]]&nbsp;— 40&nbsp;%. Незважаючи на це, в кладі однодольних C<sub>4</sub>-рослини зустрічаються лише у трьох родинах, у той час як у дводольних&nbsp;— в 16 родинах. Найбільш численна група C<sub>4</sub>-рослин серед однодольних&nbsp;— це, без сумніву, трави; 46&nbsp;% від усіх трав використовують C<sub>4</sub>-фотосинтез, що відповідає 60&nbsp;% від усіх видів C<sub>4</sub>-рослин. До цієї групи належать такі сільськогосподарські культури як [[кукурудза]], [[Saccharum officinarum|цукрова тростина]], [[пшоно]] та [[сорго]]<ref name=autogenerated1/><ref name="ZhuXG2008"/>. В кладі дводольних максимальна кількість C<sub>4</sub>-видів припадає на [[Ряд (біологія)|ряд]] ''[[Caryophyllales]]''. З усіх родин ''Caryophyllales'' найбагатшою в цьому відношенні є родина ''[[Chenopodiaceae]]'', в якій 550 із 1400 видів використовують C<sub>4</sub>-фотосинтез. Близько 250 із 1000 видів близькоспоріднених ''[[Amaranthaceae]]'' також використовують C<sub>4</sub>-фотосинтез<ref name="sage"/><ref name="Kadereit2003"/>.

Більшість C<sub>4</sub>-рослин росте у [[Тропіки|тропіках]] і [[Субтропіки|субтропіках]] нижче широти 45° в умовах високої температури, недостачі води й надлишку сонячного світла. Саме в таких кліматичних умовах вони можуть успішно конкурувати з C<sub>3</sub>-рослинами завдяки відсутності фотодихання. Однак це не означає домінування C<sub>4</sub>-метаболізму в посушливих і теплих умовах. Так, у [[Південно-Східні Каракуми|південно-східних Каракумах]] було знайдено лише чотири види C<sub>4</sub>-рослин{{sfn|Кобак|1988|с=23}}. Розповідаючи про посушливі й теплі місця, слід відмітити, що C<sub>4</sub>-види ростуть у помірно-[[Аридний клімат|арідних]] умовах, коли вода є, але її не завжди вистачає. В екстра-арідних умовах переважають [[CAM-рослини]]{{sfn|Страсбургер|2008|с=145}}.

Аналіз флори Північної Америки показав, що в [[Каліфорнія|Каліфорнії]] C<sub>4</sub>-рослини становлять {{nobr|4,38 %}} усіх видів, а серед злаків&nbsp;— 82&nbsp;%, в той час як в районі [[Великі Озера|Великих озер]] у [[Квебек (провінція)|Квебеку]]&nbsp;— лише {{nobr|0,17 %}} усіх видів і 12&nbsp;% серед злаків. У тропічних дощових лісах C<sub>4</sub>-види практично відсутні{{sfn|Кобак|1988|с=23}}. В каліфорнійській [[Долина Смерті (національний парк)|Долині Смерті]] 70&nbsp;% від усіх видів є C<sub>4</sub>-рослинами{{sfn|Страсбургер|2008|с=145}}. Переважають вони і в південних степах та [[савана]]х. C<sub>4</sub>-види становлять понад дві третини від усіх видів трав нижче широти 30°, в той час як вище широти 50° переважають C<sub>3</sub>-трави. На широті 35—38° флора однаково багата C<sub>3</sub>- і C<sub>4</sub>-видами{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=170|loc=''Chapter 10;'' Rowan F. Sage, Ferit Kocacinar, David S. Kubien: C<sub>4</sub> Photosynthesis and Temperature.|name=Tempreture}}.

У [[Помірний кліматичний пояс|помірному кліматі]] C<sub>4</sub>-види переважно активні пізно навесні та влітку. C<sub>3</sub>-види, навпаки, активні протягом усього року. В місцях із суворими зимами C<sub>3</sub>-види зазвичай починають рости на кілька тижнів раніше, ніж C<sub>4</sub>-види.

Зазвичай, C<sub>4</sub>-трави рідко зустрічаються в холодних регіонах, наприклад, у бореальній зоні між 50-м і 65-м градусом широти або на великій висоті. Винятком є зона безлісої [[Альпійські луки|альпійської тундри]] з її сухим кліматом. Крім того, в [[Тибет]]і була виявлена C<sub>4</sub>-трава ''{{iw|Orinus thoroldii||sv}}'', що росте на висоті 5200 метрів. У цілому ж вони не заходять в полярну та приполярну області (за широту 65°){{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=170|loc=''Chapter 10;'' Rowan F. Sage, Ferit Kocacinar, David S. Kubien: C<sub>4</sub> Photosynthesis and Temperature.|name=Tempreture}}.

Багато C<sub>4</sub>-рослин є стійкими до холоду, сотні C<sub>4</sub>-багаторічників здатні у стані спокою переживати мороз до −20&nbsp;°C. Вони прекрасно почувають себе навіть у районах з помірним і прохолодним кліматом, таких як південне узбережжя [[Північний острів (Нова Зеландія)|Нової Зеландії]] чи прибережні болота на атлантичному узбережжі Канади і Сполученого Королівства. В холодних і посушливих умовах ростуть чагарники з C<sub>4</sub>-фотосинтезом, наприклад, види роду ''[[Atriplex]]'', які можуть вегетувати вже у квітні, при наявності снігу і від'ємних температур. Особливо багато таких рослин в альпійській тундрі, де вони у великій кількості зустрічаються на висоті понад 3500 або навіть 4800 метрів, як це відбувається в [[Анди|Андах]]. При рості на висоті понад 3500 метрів гірські C<sub>4</sub>-види здатні переносити нічні заморозки з від'ємними температурами та епізодичні снігопади, які тут можуть відбуватися навіть у середині літа{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=170|loc=''Chapter 10;'' Rowan F. Sage, Ferit Kocacinar, David S. Kubien: C<sub>4</sub> Photosynthesis and Temperature.|name=Tempreture}}.

Аналіз показує, що такі гірські C<sub>4</sub>-види ростуть у певних мікросайтах, часто на південно-східних схилах між каменів, де не буває вітру, а інтенсивне сонячне світло протягом дня може нагрівати лист на 10—25&nbsp;°C вище температури повітря, так що фотосинтез протікає при температурі 25—35&nbsp;°C. Підвищення температури листа вдень є обов'язковою умовою для успішної конкуренції таких високогірних рослин із C<sub>3</sub>-видами{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=170|loc=''Chapter 10;'' Rowan F. Sage, Ferit Kocacinar, David S. Kubien: C<sub>4</sub> Photosynthesis and Temperature.|name=Tempreture}}.

=== Абіотичні фактори ===
[[Файл:Photosynthese CO2-Konzentration (ru).svg|thumb|280 px|Залежність швидкості фотосинтезу від кількості CO<sub>2</sub> у повітрі для C<sub>3</sub>- і C<sub>4</sub>-рослин. Точка компенсації CO<sub>2</sub> розташовується на перетині з віссю х. У C<sub>4</sub>-рослин вона нижча, ніж у C<sub>3</sub>-рослин.]]
Фотосинтез залежить від ряду абіотичних факторів, що впливають один на одного. Один із таких факторів&nbsp;— концентрація CO<sub>2</sub>, який фіксується в процесі фотосинтезу. Якщо припустити, що кількість світла у надлишку і сама по собі не є обмежувальним фактором, то можна помітити, що буде відбуватися збільшення швидкості фотосинтезу з ростом концентрації CO<sub>2</sub> у навколишньому середовищі. Цей процес обмежений&nbsp;— швидкість фотосинтезу досягає насичення, а при достатньо високих концентраціях навіть може знижуватися. З іншого боку, при занадто низькій концентрації діоксиду вуглецю його фіксація в ході фотосинтезу урівноважується процесами [[фотодихання]] та [[Клітинне дихання|дихання]]. Точка, в якій обидва процеси перебувають у рівновазі, і називається {{нп|Точка компенсації CO2|точкою компенсації CO<sub>2</sub>|ru|Точка компенсации СО2}}.

C<sub>4</sub>-рослини мають ефективний механізм асиміляції CO<sub>2</sub> через фермент ФЕП-карбоксилазу та слабке фотодихання, тому їхня точка компенсації CO<sub>2</sub> прямує практично до нуля ({{nobr|< 0,001}} об'ємних відсотків CO<sub>2</sub><ref name="Lüttge498"/>). Як видно з графіка, швидкість фотосинтезу в C<sub>4</sub>-рослин при низькому вмісті CO<sub>2</sub> зростає значно швидше, ніж у C<sub>3</sub>, тому при низьких концентраціях вуглекислого газу C<sub>4</sub>-рослини завжди мають конкурентну перевагу. Для більшості вищих C<sub>3</sub>-рослин точка компенсації CO<sub>2</sub> відповідає доволі високим концентраціям і становить {{nobr|0,005—0,015 %}} CO<sub>2</sub>{{sfn|Ермаков|2005|с=204}} у навколишньому повітрі.

З іншого боку, швидкість фотосинтезу C<sub>4</sub>-рослин виходить на плато та припиняє зростати при вмісті CO<sub>2</sub>, який трохи вищий за його звичайну концентрацію в повітрі, що пов'язано з повним насиченням ферменту ФЕП-карбоксилази. У C<sub>3</sub>-рослин швидкість фотосинтезу продовжує зростати і після двократного збільшення вмісту CO<sub>2</sub> у порівнянні з нормою. Насичення фотосинтезу в них досягається приблизно при {{nobr|0,05—0,10 %}} CO<sub>2</sub><ref name="Lüttge498"/>. У зв'язку з цим неодноразово висловлювалася думка, що збільшення антропогенних викидів CO<sub>2</sub> зміщує екологічну рівновагу на користь C<sub>3</sub>-рослин<ref name="portrait"/>.

Як уже згадувалося, завдяки нагнітанню вуглекислоти C<sub>4</sub>-рослини можуть тримати продихи у більш закритому положенні та значно економити воду. Втрати води на транспірацію у C<sub>4</sub>-рослин становлять 250—350&nbsp;г H<sub>2</sub>O при збільшенні сухої ваги рослини на 1&nbsp;г, а у C<sub>3</sub>&nbsp;— 450—950&nbsp;г{{sfn|Медведев|2013|с=59}}.

У C<sub>4</sub>-рослин {{нп|світлова точка компенсації|||Compensation point}} розташовується значно вище, ніж у C<sub>3</sub>-рослин, їм потрібно набагато більше світла, щоб повноцінно існувати та рости. Тим не менш, при високій освітленості вони набагато переважають C<sub>3</sub>-рослини за інтенсивністю фотосинтезу та швидкістю росту<ref name="Biologie"/>. У природних умовах у C<sub>4</sub>-рослин світлове насичення не досягається, і в ясні дні вони використовують світло повністю навіть у південь, однак висока точка світлової компенсації накладає обмеження на їхній ріст в умовах низької освітленості, тобто їхній ріст обмежується світлом, і лише тоді, коли сильна недостача води змушує їх закрити [[продих]]и, і, отже, знизити споживання вуглекислого газу, їхній ріст обмежується концентрацією CO<sub>2</sub>{{sfn|Страсбургер|2008|с=151}}.

[[Файл:C4 and C3 temperature response curves - ru.svg|thumb|240 px|Залежність швидкості фотосинтезу від температури.]]
Відомо, що робота концентруючого механізму C<sub>4</sub>-рослин потребує додаткових витрат енергії у формі [[АТФ]] та [[НАДФН]]: 3 молекули АТФ і 2 молекули НАДФН на одну молекулу CO<sub>2</sub> для C<sub>3</sub>-шляху та 5 молекул АТФ і 2 молекули НАДФН у випадку C<sub>4</sub>-шляху. У всякому разі, витрати окупляються, оскільки при високих концентраціях CO<sub>2</sub> в сайті кабоксилювання оксигеназна реакція значною мірою подавлена, і втрати енергії у фотодиханні значно знижені. Тому C<sub>4</sub>-метаболізм не обов'язково потребує великих енерговитрат; насправді при підвищених температурах C<sub>4</sub>-фотосинтез енергетично більш вигідний, ніж C<sub>3</sub>-фотосинтез, про що свідчить графік температурної залежності фотосинтезу. Причина цього полягає в тому, що оскільки вміст кисню в атмосфері значно вищий від вмісту вуглекислого газу, оксигеназна активність [[Рибулозобісфосфаткарбоксилаза|Рубіско]] з підвищенням температури зростає сильніше, ніж карбоксилазна. Тому в умовах теплого клімату C<sub>4</sub>-рослини, в яких не лише знижена потреба у водопостачанні, але й подавлене фотодихання, мають значну перевагу порівняно з C<sub>3</sub>-рослинами{{sfn|Хелдт|2011|с=186}}.

Для більшості C<sub>3</sub>-рослин помірної кліматичної зони температурний оптимум фотосинтезу припадає на 25—30&nbsp;°C. У рослин із C<sub>4</sub>- і CAM-метаболізмом температурний оптимум припадає на 30—35&nbsp;°C{{sfn|Ермаков|2005|с=204}}.

Крім того, C<sub>4</sub>-метаболізм забезпечує рослинам ефективніше використання азоту. Завдяки наявності концентраційного механізму їм потрібна значно менша кількість Рубіско, ніж C<sub>3</sub>-рослинам, які компенсують низьку концентрацію CO<sub>2</sub> в сайті карбоксилювання високим вмістом Рубіско в хлоропластах. Підраховано, що C<sub>4</sub>-рослині потрібно близько 13—20&nbsp;% від кількості Рубіско C<sub>3</sub>-рослини для того, щоб досягти тієї ж швидкості фотосинтезу. Вільний азот, який не витрачається на Рубіско, іде на синтез білків люмена та водорозчинних білків{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|pp=379–397|loc=''Chapter 19;'' Michael B. Jones: C<sub>4</sub> species as energy crops.|name=energy}}. Підраховано, що ефективність використання [[азот]]у в розрахунку на площу листа у C<sub>4</sub>-рослин вища, ніж у C<sub>3</sub>. Це, однак, не означає, що в них міститься менше азоту чи що вони ростуть на бідних азотом ґрунтах. Наприклад, C<sub>4</sub>-трави, що використовуються для засіву газонів, є досить вимогливими до наявності у ґрунті поживних речовин, оскільки еволюціонували в умовах, у яких поживні речовини були в надлишку<ref name="Craine2009"/>.

=== Обмеженість життєвих форм ===
Майже всі C<sub>4</sub>-рослини представлені травами та чагарниками&nbsp;— серед них немає дерев. Тому в місцях, де переважно ростуть C<sub>4</sub>-рослини, не утворюється лісів і формується зовсім інший ландшафт. Винятком є [[Ендемік|ендемічні]] для [[Гавайські острови|Гавайських островів]] представники роду ''[[Euphorbia]]'', що досягають висоти від 6 до 10 метрів. {{нп|Euphorbia herbstii|''Euphorbia herbstii''|en|Euphorbia herbstii}}&nbsp;— тіньовитривале дерево з [[Оаху|острова Оаху]], яке росте в тіні інших дерев; ''Euphorbia olowaluena'' росте в сухих лісових масивах на [[Гаваї (острів)|острові Гаваї]]. Два других види, що ростуть на Гаваях, {{нп|Euphorbia remyi|''E. remyi''|en|Euphorbia remyi}} та {{нп|Euphorbia rockii|''E. rockii''|en|Euphorbia rockii}}, також можуть ставати маленькими деревами висотою до 4 метрів. Ще один виняток із парадигми відсутності серед C<sub>4</sub>-рослин дерев&nbsp;— саксаул [[Саксаул зайсанський|''Haloxylon ammodendron'']], що росте у [[Казахстан]]і. Його старі особи можуть вирости до 10—12 метрів і утворюють домінуючий, центральний стовбур. ''Haloxylon ammodendron'' утворює щільні насадження вздовж рік у Центральній Азії, які іноді називають лісами в широкому смислі цього слова; тим не менш, ці «ліси» швидше нагадують високі зарослі чагарників і не є типовими лісами, як в районах з помірною вологістю, де дерева можуть виростати більше ніж на 20 метрів у висоту<ref name="Why"/>.

Відсутність, за невеликим винятком, у дерев C<sub>4</sub>-шляху, а також низька представленість C<sub>4</sub>-рослин у [[Підлісок|підліску]] вже давно є предметом дискусій. Часто висувається гіпотеза, що через підвищені вимоги до енергії C<sub>4</sub>-фотосинтез неефективний в умовах низької освітленості. Хоча останні дані показують, що C<sub>4</sub>-рослини дійсно трохи гірше пристосовані до затінення у порівнянні з C<sub>3</sub>-видами, ця різниця не є настільки суттєвою та не пояснює, чому C<sub>4</sub>-дерева не змогли сформуватися на більш відкритих просторах. Висловлюються різні пояснення з позиції еволюції, фізіології та екології, але поки що чіткої відповіді на це питання немає<ref name="Why"/>.

=== Порівняння характеристик C<sub>3</sub>-, C<sub>4</sub>- і CAM-рослин ===
{|class="wikitable" style="text-align:center"
|+ Порівняння характеристик C<sub>3</sub>-, C<sub>4</sub>- і CAM-рослин<ref name="Lüttge485"/><ref name="Bowsher136"/>
|-
! width="200" height="14" style="background-color:#B3B7FF"| Характеристика
! width="150" style="background-color:#B3B7FF"| C<sub>3</sub>
! width="150" style="background-color:#B3B7FF"| C<sub>4</sub>
! width="200" style="background-color:#B3B7FF"| CAM
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | Коефіцієнт транспірації мл (H<sub>2</sub>O) на г (C)
 | 450–900
 | 250–350
 | 18–100 (вночі) 150–600 (вдень)
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | Ефективність використання води (г сухої маси/г втрати води)
 | 1,05–2,22
 | 2,85–4,00
 | 8,0–55,0
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | Максимальна швидкість фотосинтезу (мкмоль CO<sub>2</sub>/площа листя м<sup>2</sup> · с)
 | 20–40
 | 30–60
 | 5–12 (на світлі) 6–10 (у темряві)
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | Температурний оптимум
 | 15–25&nbsp;°C
 | 30–47&nbsp;°C
 | 35&nbsp;°C
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | Приріст сухої речовини (тон/га · рік)
 | 10–25
 | 40–80
 | 6–10
|- style="vertical-align:bottom"
| height="13" | [[δ13C|δ-<sup>13</sup>C]]
 | від −32 до −20 ‰
 | від −17 до −9 ‰
 | від −17 до −9 ‰ (посуха) від −32 до −20 ‰ (хороше забезпечення водою)
|}

== Економічне значення ==
Серед культурних рослин C<sub>4</sub>-види ([[кукурудза]], [[сорго]], деякі види [[просо|проса]], [[Saccharum officinarum|цукрова тростина]]) мають більше значення, ніж серед дикорослих, їхня продуктивність становить від 33&nbsp;% (із врахуванням залишків, що не використовуються за прямим призначенням, як, наприклад, солома злаків, стебла та листя коренеплодів) до 38&nbsp;% сумарної продуктивності основних сільськогосподарських культур{{sfn|Кобак|1988|с=26}}. Також у цих рослин спостерігаються вищі швидкості росту. В оптимальних умовах зрошення та удобрення посіви кукурудзи та цукрової тростини є найпродуктивнішими з відомих [[агроценоз]]ів<ref name="Häder214"/>. До C<sub>4</sub>-рослин також належать і найстійкіші бур'яни, включаючи 8 із 10 найбільш злісних бур'янів, наприклад, [[свинорий пальчастий]] і [[Плоскуха звичайна|куряче просо]]{{sfn|Хелдт|2011|с=195}}.

C<sub>4</sub>-рослини також можуть бути використані для виробництва [[Біодизель|біопалива]], як наприклад кукурудза в США чи цукрова тростина в Бразилії. Як альтернативу також розглядають варіант вирощування холодостійких C<sub>4</sub>-злаків, таких як просо, для виробництва {{нп|Біореактор|целюлозного етанолу||Bioreactor}}. Наприклад, урожайність холодостійких злаків із роду [[Міскантус]] становить 15—29 тон сухої речовини на гектар за рік{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|pp=379–397|loc=''Chapter 19;'' Michael B. Jones: C<sub>4</sub> species as energy crops.|name=energy}}.

Однією з проблем, пов'язаних зі зростанням чисельності населення світу, є виснаження запасів продовольства, тим більше, що кількість доступних для обробки орних земель невпинно зменшується. Один із способів збільшення урожайності&nbsp;— використання C<sub>4</sub>-фотосинтезу. Найпростіший із відомих підходів полягає у зміні диких, не культивованих C<sub>4</sub>-видів з метою створення на їхній основі нової сільськогосподарської культури. Наприклад, методами селекції з [[Плоскуха звичайна|курячого проса]] можна було б вивести рисоподібну культурну рослину{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=363|loc=''Chapter 18;'' James N. Burnell: Hurdles to Engineering Greater Photosynthetic Rates in Crop Plants: C<sub>4</sub> Rice.|name=Hurdles}}.

Альтернативний підхід полягає у впровадженні C<sub>4</sub>-шляху в існуючі культурні C<sub>3</sub>-рослини методами генної інженерії. Головними кандидатами на подібне перетворення є [[рис]], який є хлібною культурою для половини земної кулі, та [[соя]], здатна до симбіотичної азотофіксації. Для роботи у цьому напрямку був зібраний великий міжнародний проект, організований на базі {{нп|Міжнародний інститут дослідження рису|Міжнародного інституту дослідження рису|en|International Rice Research Institute|}} на [[Філіппіни|Філіппінах]], під назвою «Проект C<sub>4</sub>-рис», в який входять 12 лабораторій з восьми країн. У грудні 2015 року проект оголосив про створення [[Сорт|культивару]] рису з рудиментарною формою C<sub>4</sub>-фотосинтезу. В клітини цього сорту вдалося вбудувати всі основні ферменти C<sub>4</sub>-шляху, хоча створені рослини поки що переважно покладаються на C<sub>3</sub>-фотосинтез. Тим не менше, цей результат показав принципову можливість протікання C<sub>4</sub>-циклу в рисі<ref name="Bullis2015"/>.

Станом на сьогоднішній день усі спроби запустити C<sub>4</sub>-цикл в рамках однієї клітини шляхом простого вбудовування відповідних ферментів або провалилися, або виявилися вкрай малоефективними. Причиною багатьох ранніх провалів була відсутність у трансформованих рослинах описаних вище білків-регуляторів головних ферментів C<sub>4</sub>-метаболізму, які забезпечили б їхнє налаштування у відповідності з рівнем освітленості та енергетичним станом клітини, а також необхідних для правильної експресії ключових білків регуляторних генетичних послідовностей. Іншою серйозною перешкодою є відсутність в такій схемі яких-небудь перешкод проти витікання CO<sub>2</sub> з клітини. Найбільш очевидним рішенням стало б створення повноцінної кранц-анатомії, однак наразі гени, відповідальні за розвиток такої будови, залишаються невідомими, а їхній пошук залишається пріоритетним напрямком{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|p=363|loc=''Chapter 18;'' James N. Burnell: Hurdles to Engineering Greater Photosynthetic Rates in Crop Plants: C<sub>4</sub> Rice.|name=Hurdles}}.

===Біосеквестрація===
Одне з напрямків боротьби з парниковим ефектом ([[Біосеквестрація]]) передбачає збільшення в Землі частки фотосинтетичних рослин, що фіксують вуглець С4. Рослини С4 становлять близько 5% рослинної біомаси та 1% відомих видів рослин <ref>{{Cite journal|author=Bond WJ, Woodward FI, Midgley GF|year=2005|title=The global distribution of ecosystems in a world without fire|url=https://archive.org/details/sim_new-phytologist_2005-02_165_2/page/525|journal=New Phytologist|volume=165|issue=2|pages=525–38|doi=10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x|pmid=15720663}}</ref> але на них припадає близько 30% наземної фіксації вуглецю.<ref>{{Cite journal|last=Osborne|first=C. P.|last2=Beerling|first2=D. J.|author-link2=David Beerling|year=2006|title=Nature's green revolution: the remarkable evolutionary rise of C4 plants|journal=Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences|volume=361|issue=1465|pages=173–94|doi=10.1098/rstb.2005.1737|pmc=1626541|pmid=16553316}}</ref>

== Еволюція ==
Згідно з сучасними геологічними даним C<sub>4</sub>-фотосинтез виник в [[олігоцен]]і близько 30 мільйонів років до нашої ери<ref name="biodiversity"/>. Цей період характеризується падінням температури і концентрації діоксиду вуглецю (з 1000 [[Мільйонна частка|частин на мільйон]] до приблизно 300 частин на мільйон). Крім того, атмосферна концентрація О<sub>2</sub> збільшилася з 18&nbsp;% до 21&nbsp;%. Склалися вкрай несприятливі для C<sub>3</sub>-фотосинтезу умови, які сприяли високому фотодиханню. Вважається, що саме низька доступність CO<sub>2</sub> стала причиною початку відбору рослин з нагнітальними механізмами, що зрештою призвело до появи C<sub>4</sub> і CAM. 
Клімат того часу став більш посушливим, з'явилися відкриті простори з високою освітленістю, підсилилася сезонність і кількість пожеж, що також, ймовірно, сильно вплинуло на відбір ознак C<sub>4</sub>- і CAM-видів<ref name="Lüttge797."/>.

Зменшення концентрації CO<sub>2</sub> вважається важливим еволюційним тригером і загальною передумовою для формування C<sub>4</sub>-рослин, але не обов'язково головною. Оскільки C<sub>4</sub>-фотосинтез розвивався протягом 30 мільйонів років з моменту його першої появи, важливу роль, без сумніву, відіграли локальні фактори. Існує шість глобальних центрів, які розглядаються як ядро для багатьох C<sub>4</sub>-[[Евдикоти|евдикотів]] і деяких трав: [[Північна Америка]], [[Південна Америка]], [[Південна Африка]], [[Східна Африка]] та [[Аравія]], [[Центральна Азія]] і [[Австралія]]. Це теплі та сухі регіони з помірно-арідним кліматом і регулярними опадами протягом літа. Солоні, піщані чи сухі ґрунти сприяли виникненню і поширенню C<sub>4</sub>-рослин, іншим сприятливим фактором став високий рівень інсоляції. Близько 23&nbsp;млн років тому C<sub>4</sub>-рослини були вже широко поширені в Африці, Америці та Південній Азії. Поширення відбувалося поступово, особливо в області низьких і середніх широт<ref name="Earth"/>.

Глобального, екологічного значення цей тип фотосинтезу набув лише після широкого поширення C<sub>4</sub>-трав і розширення впливу C<sub>4</sub>-рослин у лугових екосистемах і саванах. Це відбулося в кінці [[міоцен]]у і на початку [[пліоцен]]у близько 2—8 мільйонів років тому. Залишається спірним питання про те, чи було зниження концентрації CO<sub>2</sub> в атмосфері глобальним загальним фактором для такого поширення (принаймні, він&nbsp;— важлива передумова до цього). Іншими причинами цілком могли бути зміна клімату, поява великих травоїдних і збільшення частоти лісових пожеж{{sfn|Raghavendra, Sage|2011|pp=339–357|loc=''Chapter 17;'' Colin P. Osborne: The geologic history of C4 plants}}.

=== Етапи формування C<sub>4</sub>-метаболізму ===
З еволюційної точки зору перетворення C<sub>3</sub>-рослин у C<sub>4</sub>&nbsp;— доволі нескладний процес: усі необхідні структурні елементи і ферменти вже є в C<sub>3</sub>-рослин. Наприклад, ферменти ФЕП-карбоксилаза та хлоропластна НАДФ-малатдегідрогеназа в нормі наявна у [[Продих|замикальних клітинах]] C<sub>3</sub>-рослин, де забезпечують синтез іонів малату, необхідних для відкривання продихової щілини. Аналогічним чином усі рослини мають ізоформи [[малік-ензим]]у, які розташовуються в [[Цитозоль|цитозолі]], [[хлоропласт]]ах чи [[мітохондрія]]х і в нормі забезпечують анаплеротичні шляхи метаболізму.

Сильна кластеризація C<sub>4</sub>-видів у рамках певних груп, наприклад, [[Клада PACMAD|клади PACMAD]], всередині якої C<sub>4</sub>-фотосинтез виникав близько 18&nbsp;разів<ref name="Earth"/>, вказує на те, що не всі C<sub>3</sub>-рослини однаково добре підходять для виникнення C<sub>4</sub>-фотосинтезу, і що для цього необхідні сприятливі [[Преадаптація|преадаптації]].

На сьогодні процес становлення C<sub>4</sub>-метаболізму уявляється таким чином: на першому етапі відбувалося накопичення сприятливих преадаптацій, таких як висока кількість жилок у листі, а також повногеномне подвоєння, в результаті якого виникли копії генів, необхідних для C<sub>4</sub>-шляху. Надалі ці копії пройшли відповідну спеціалізацію. На другому етапі відбувалося послідовне утворення протокранц-анатомії: збільшувались в розмірі клітини обкладки, в них збільшилась кількість органел, відбулося зміщення і кластеризація мітохондрій і хлоропластів. Припускається, що такі перетворення могли бути вигідні рослині, оскільки призвели до появи одноклітинного гліцинового шаттла, який дозволив рослині вивільняти CO<sub>2</sub> із метаболітів фотодихання безпосередньо поблизу хлоропластів. Подібні рослини зустрічаються у природі, їхня точка компенсації CO<sub>2</sub> на 5—15&nbsp;% нижча, ніж у типових C<sub>3</sub>-рослин. На третьому етапі відбулося виникнення повноцінного C<sub>2</sub>-фотосинтезу: зменшилася кількість клітин мезофілу відносно клітин обкладки пучка, відбулася інактивація ГДК у клітинах мезофілу. На четвертому етапі на основі цих рослин виник повноцінний C<sub>4</sub>-фотосинтез. Припущення про виникнення C<sub>4</sub>-видів із C<sub>3</sub>-C<sub>4</sub> перехідних форм виникли, зокрема, на основі того, що у частини останніх активність ФЕП-карбоксилази, ПФДК і НАДФ-МЕ у 2—5 разів вища, ніж у C<sub>3</sub>-видів. В ході заключного, п'ятого етапу, відбувалася оптимізація та тонке налаштування нового концентраційного механізму для максимально ефективної дії, що і призвело зрештою до появи повноцінних C<sub>4</sub>-рослин. Повинно було відбутися посилення експресії ключових ферментів і виникнення необхідних регуляторних механізмів, покращення кінетичних якостей ФЕП-карбоксилази, зниження експресії Рубіско в клітинах мезофілу та зміна режиму роботи продихів<ref name="SageRF2012"/>.

== Див. також ==
* {{нп|ABC-модель розвитку квітки|||ABC model of flower development}}
* [[CAM-фотосинтез]]
* [[Фотодихання]]
* [[Фотосинтез]]
* [[Біосеквестрація]]

== Примітки ==
{{примітки|refs=
<ref name="Hatch-Slack">{{книга
 |відповідальний=Editors: Shain-dow Kung,Shang-Fa Yang
 |назва=Discoveries in Plant Biology
 |посилання=http://dge.stanford.edu/publications/berry/AnnRev2012/Discoveries%20in%20Plant%20Biology%201998%20Hatch.pdf
 |рік=1998
 |volume=1
 |pages=175-196
 |isbn=981-02-1313-1
 |місце=Chapter 13; M.D. Hatch and C.R. Slack: C<sub>4</sub> Photosynthesis: Discovery, Resolution, Recognition, and Significance
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Полевой1989">{{книга
 |автор=Полевой В. В.
 |назва=Физиология растений
 |видання=Высшая школа
 |місце=Москва
 |рік=1989
 |сторінки=93
 |сторінок=446
 |isbn=5-06-001604-8
}} {{ref-ru}}</ref>
<ref name="Карпилов1960">{{стаття
 |автор=Карпилов Ю. С.
 |назва=Распределение радиоактивного углерода <sup>14</sup>C среди продуктов фотосинтеза кукурузы
 |посилання=
 |мова=
 |видання=Труды Казанского сельскохозяйственного института
 |тип=
 |рік=1960
 |том=41
 |номер=1
 |сторінки=15—24
}} {{ref-ru}}</ref>
<ref name="Hatch1966">{{cite journal
 | author =M. D. Hatch and C. R. Slack
 | title = Photosynthesis by sugar-cane leaves. A new carboxylation reaction and the pathway of sugar formation.
 | journal = Biochem.J.
 | volume =101
 | issue =1
 | pages = 103–111
 | year =1966
 | doi=
 | pmid= 5971771
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Häder205">Donat-Peter Häder: ''Photosynthese'', 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9, S. 205.</ref>
<ref name="Centrifugal versus">{{cite web
 |url          = http://pia-dev.mgmt.science.uq.edu.au/content/224-biochemical-subtypes-c4-photosynthesis
 |title        = Centrifugal versus centripetal chloroplasts
 |author       = 
 |date         = 
 |work         = Plants in Action
 |publisher    = Australian and New Zealand societies of plant sciences
 |accessdate   = 2016-08-22
 |archive-date = 29 травня 2017
 |archive-url  = https://web.archive.org/web/20170529061400/http://pia-dev.mgmt.science.uq.edu.au/content/224-biochemical-subtypes-c4-photosynthesis
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name =Evans1968>{{cite journal
 | author = Evans, HJ
 | title = The Mechanism of the Pyruvate, Phosphate Dikinase Reaction.
 | journal = Proceedings of the National Academy of Sciences
 | volume = 61
 | issue = 4
 | pages = 1448–53
 | year = 1968
 | pmc = 225276
 | doi=10.1073/pnas.61.4.1448
 | pmid=4303480
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="modelling ">{{cite journal
 | author =Yu Wang, Andrea Bräutigam, Andreas P. M. Weber and Xin-Guang Zhu
 | year =2014
 | title =Three distinct biochemical subtypes of C<sub>4</sub> photosynthesis? A modelling analysis
 |journal =J. Exp. Bot.
 | volume =65
 | issue = 13
 | pages =3567-78
 | doi = 10.1093/jxb/eru058
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="GerryEdwards1983">{{книга
 |автор=Gerry Edwards,David Walker
 |назва=C3, C4: Mechanisms, and Cellular and Environmental Regulation, of Photosynthesis
 |посилання=https://books.google.ru/books?id=EXqeDGfKDhIC&pg=PA318&lpg=PA318&dq=NAD-ME+grana+mesophyll&source=bl&ots=qeCMXqtFzO&sig=fC18XfTc4D2wXwMGkbLNNmUXS-M&hl=ru&sa=X&ved=0ahUKEwiarqTmkNPOAhUEiywKHfm4AyYQ6AEISjAF#v=onepage&q=NAD-ME%20grana%20mesophyll&f=false
 |видання=Univ of California Pr
 |рік=1983
 |сторінки=552
 |isbn=978-0520050181
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Häder207">Donat-Peter Häder: ''Photosynthese'', 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9, S. 207.</ref>
<ref name="Sage 2012">Sage, RF., Sage, TL. und Kocacinar, F. (2012): ''Photorespiration and the evolution of C<sub>4</sub> photosynthesis''. In: ''Annu Rev Plant Biol''. 63; S. 19-47; PMID 22404472; [[doi:10.1146/annurev-arplant-042811-105511]].</ref>
<ref name="GonzalezIglesias1986">{{Cite journal
 |title=Active-site-directed inhibition of phosphoenolpyruvate carboxylase from maize leaves by bromopyruvate
 |journal=[[Archives of Biochemistry and Biophysics]]
 |issue=1
 |doi=10.1016/0003-9861(86)90203-1
 |year=1986
 |volume=245
 |pages=179–186
 |issn=0003-9861
 |pmid=3947097
 |author=Gonzalez, Daniel H.; Iglesias, Alberto A.; Andreo, Carlos S.
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Nimmo2000">{{Cite journal
 |title=The regulation of phosphoenolpyruvate carboxylase in CAM plants
 |journal= Trends in Plant Science
 |issue=2
 |doi=10.1016/S1360-1385(99)01543-5
 |year=2000
 |volume=5
 |pages=75–80
 |issn=1360-1385
 |pmid=10664617
 |author= Nimmo, Hugh G
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="MonrealMcLoughlin">{{Cite journal
 |title=Phosphoenolpyruvate Carboxylase from C4 Leaves Is Selectively Targeted for Inhibition by Anionic Phospholipids
 |journal=Plants Physiology
 |issue=2
 |doi= 10.1104/pp.109.150326
 |year=February 2010
 |volume=152
 |pages=634-638
 |pmid=
 |author=José A. Monreal, Fionn McLoughlin, Cristina Echevarría, Sofía García-Mauriño and Christa Testerink
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="KaiMatsumura2003">{{Cite journal
 |title=Phosphoenolpyruvate carboxylase: three-dimensional structure and molecular mechanisms
 |journal=[[Archives of Biochemistry and Biophysics]]
 |issue=2
 |doi=10.1016/S0003-9861(03)00170-X
 |year=2003
 |volume=414
 |pages=170–179
 |issn=0003-9861
 |pmid=12781768
 |author=Kai, Yasushi; Matsumura, Hiroyoshi; Izui, Katsura
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Chris2003">{{Cite journal
 |title=Regulation of pyruvate, orthophosphate dikinase by ADP-/Pi-dependent reversible phosphorylation in C3 and C4 plants
 |journal=Plant Physiology and Biochemistry
 |issue=6-7
 |doi=10.1016/S0981-9428(03)00065-2
 |year=June 2003
 |volume=41
 |pages=523–532
 |author=Chris J. Chastain, Raymond Chollet
 |url=http://web.mnstate.edu/chastain/assets/jeb-62-3083-3091.pdf
 |accessdate=18 лютого 2017
 |archive-date=12 жовтня 2016
 |archive-url=https://web.archive.org/web/20161012193924/http://web.mnstate.edu/chastain/assets/jeb-62-3083-3091.pdf
 }} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Freitag2000">{{cite journal
 | author= Freitag, H; Stichler, W
 | year = 2000
 | title = A remarkable new leaf type with unusual photosynthetic tissue in a central Asiatic genus of Chenopodiaceae
 | url =https://archive.org/details/sim_annual-review-of-plant-biology_2000_51/page/154
 | journal = Plant Biol
 | volume = 2
 | issue =
 | pages = 154–160
 | doi = 10.1055/s-2000-9462
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Voznesenskaya2002">{{cite journal
 |author=Voznesenskaya, Elena; Vincent R. Franceschi; Olavi Kiirats; Elena G. Artyusheva; Helmut Freitag; Gerald E. Edwards
 |year=2002
 |title=Proof of C<sub>4</sub> photosynthesis without Kranz anatomy in ''Bienertia cycloptera'' (Chenopodiaceae)
 |journal=The Plant Journal
 |volume=31
 |issue=5
 |pages=649–662
 |doi=10.1046/j.1365-313X.2002.01385.x
 |pmid=12207654
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Akhani2005">{{cite journal
 |doi=10.1600/0363644054223684
 |title=''Bienertia sinuspersici'' (Chenopodiaceae): A New Species from Southwest Asia and Discovery of a Third Terrestrial C<SUB>4</SUB> Plant Without Kranz Anatomy
 |year=2005
 |author=Akhani, Hossein; Barroca, João; Koteeva, Nuria; Voznesenskaya, Elena; Franceschi, Vincent; Edwards, Gerald; Ghaffari, Seyed Mahmood; Ziegler, Hubert
 |journal=Systematic Botany
 |volume=30
 |pages=290–301
 |issue=2
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Akhani2012">{{cite journal
 | author= Akhani, H; Chatrenoor, T; Dehghani, M; Khoshravesh, R; Mahdavi, P.; Matinzadeh, Z.
 | year = 2012
 | title = A new species of Bienertia (Chenopodiaceae) from Iranian salt deserts: a third species of the genus and discovery of a fourth terrestrial C4 plant without Kranz anatomy
 | url =
 | journal = Plant Biosystems
 | volume = 146
 | issue =
 | pages = 550–559
 | doi = 10.1080/11263504.2012.662921
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="single-cell">{{cite journal
 | author=Richard M. Sharpe, Sascha Offermann
 | year = 2014
 | title = One decade after the discovery of single-cell C<sub>4</sub> species in terrestrial plants: what did we learn about the minimal requirements of C<sub>4</sub> photosynthesis?
 | journal = Photosynth Reasrch
 | volume =119
 | issue =169
 | doi =10.1007/s11120-013-9810-9
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Reiskind">{{cite journal
 | author= J.B. Reiskind, G. Bowes
 | year =
 | title =The role of phosphoenolpyruvate carboxykinase in a marine macroalga with C4 photosynthetic characteristics
 | journal =Proceedings of the National Academy of Sciences
 | volume =88
 | issue =7
 |pages=2883-7
 | doi =10.1073/pnas.88.7.2883
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Reinfelder2000">{{cite journal
 | author= Reinfelder JR, Kraepiel AM, Morel FM.
 | year =2000
 | title =Unicellular C4 photosynthesis in a marine diatom
 | journal =Nature
 | volume =407
 | issue =6807
 | pages=996-9
 | doi = 10.1038/35039612|pmid=11069177
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Hydrilla">{{cite journal
 | author= Richard C. Leegood
 | year =2002
 | title =C<sub>4</sub> photosynthesis: principles of CO2 concentration and prospects for its introduction into C<sub>3</sub> plants
 | url =https://archive.org/details/sim_journal-of-experimental-botany_2002-04_53_369/page/581
 | journal = J. Exp. Bot.
 | volume =53
 | issue =369
 | pages =581-590
 | doi =10.1093/jexbot/53.369.581
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Plant80">Hans Lambers, F. Stuart Chapin III. und Thijs L. Pons: ''Plant Physiological Ecology''. 2. Auflage, Springer, Berlin 2008; ISBN 978-0-387-78340-6; S. 80.</ref>
<ref name="Sage2002">Sage, RF. (2002): ''Are crassulacean acid metabolism and C4 photosynthesis incompatible?'' In: ''Functional Plant Biology'' 29(6); S. 775—785; [[doi:10.1071/PP01217]].</ref>
<ref name="Lüttge781f.">Ulrich Lüttge, Manfred Kluge und Gerhard Thiel: ''Botanik — Die umfassende Biologie der Pflanzen''. 1. Auflage, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA; Weinheim 2010; ISBN 978-3-527-32030-1; S. 781—782.</ref>
<ref name="biodiversity">{{cite journal
 |author =Rowan F. Sage, Matt Stata
 |year = 2015
 |title =Photosynthetic diversity meets biodiversity: The C<sub>4</sub> plant example
 |journal = J. Plant Physiol.
 |volume = 172
 |pages = 104–119
 |doi =10.1016/j.jplph.2014.07.024
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Earth">{{cite journal
 |author = Rowan F. Sage, Pascal-Antoine Christin and Erika J. Edwards
 |year = 2011
 |title =The C<sub>4</sub> plant lineages of planet Earth
 |url = https://archive.org/details/sim_journal-of-experimental-botany_2011_62_9/page/3155
 |journal = Journal of Experimental Botany
 |volume = 62
 |issue = 9
 |pages = 3155-69
 |doi = 10.1093/jxb/err048
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name=sage>{{cite book
 |last=Sage
 |first=Rowan
 |author2=Russell Monson
 |title=C<sub>4</sub> Plant Biology
 |year=1999
 |pages=228–229
 |chapter=7
 |isbn=0-12-614440-0
 | url=https://books.google.com/?id=H7Wv9ZImW-QC&pg=PA228
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name=Bond2005>{{cite journal
 |author = Bond, W. J.; Woodward, F. I.; Midgley, G. F.
 |year = 2005
 |title = The global distribution of ecosystems in a world without fire
 |url = https://archive.org/details/sim_new-phytologist_2005-02_165_2/page/525
 |journal = New Phytologist
 |volume = 165
 |issue = 2
 |pages = 525–538
 |doi = 10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x
 |pmid = 15720663
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name=Osborne2006>{{cite journal
 |author = Osborne, C. P.; Beerling, D. J.
 |year = 2006
 |title = Nature's green revolution: the remarkable evolutionary rise of C<sub>4</sub> plants
 |journal = Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences
 |volume = 361
 |issue = 1465
 |pages = 173–194  
 |doi = 10.1098/rstb.2005.1737
 |pmid = 16553316
 |pmc = 1626541
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="portrait">{{cite journal
 |author =Rowan F. Sage
 |year =2016
 |title =A portrait of the C<sub>4</sub> photosynthetic family on the 50th anniversary of its discovery: species number, evolutionary lineages, and Hall of Fame
 |journal =Journal of Experimental Botany
 |volume = 67
 |issue = 14
 |pages =4039-56
 |doi = 10.1093/jxb/erw156
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name=autogenerated1>{{cite book
 |author=Sage Rowan, Russell Monson
 |title=C<sub>4</sub> Plant Biology
 |year=1999
 | pages=551–580
 |chapter=16
 |isbn=0-12-614440-0
 | url=https://books.google.com/?id=H7Wv9ZImW-QC&pg=PA551
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="ZhuXG2008">{{cite journal
 | author=Zhu XG, Long SP, Ort DR
 |title=What is the maximum efficiency with which photosynthesis can convert solar energy into biomass?
 |year=2008
 |journal=Current Opinion in Biotechnology
 |volume=19
 |pages=153–159
 |doi=10.1016/j.copbio.2008.02.004
 | pmid=18374559
 | issue=2
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Kadereit2003">{{cite journal
 |author=Kadereit, G; Borsch, T; Weising, K; Freitag, H
 |title=Phylogeny of Amaranthaceae and Chenopodiaceae and the Evolution of C<sub>4</sub> Photosynthesis
 |url=https://archive.org/details/sim_international-journal-of-plant-sciences_2003-11_164_6/page/959
 |year=2003
 |journal=International Journal of Plant Sciences
 |volume=164
 |issue=6
 |pages=959–86
 |doi=10.1086/378649
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Lüttge498">Ulrich Lüttge, Manfred Kluge:'' Botanik — Die einführende Biologie der Pflanzen''. 6. aktualisierte Auflage, Wiley-VCH, 2012, ISBN 978-3527331925, S. 498.</ref>
<ref name="Biologie">Linder Biologie Gesamtband, Schroedel, 22. Auflage, Braunschweig, 2005, S. 56</ref>
<ref name="Craine2009">{{cite web
 |url          = http://wildplantspost.blogspot.ru/2009/11/why-be-efficient-question-for-c4-plants.html
 |title        = Why be efficient? A question for C4 plants
 |author       = Joseph Craine
 |date         = 11 листопада 2009
 |publisher    = Wild Plants Post
 |accessdate   = 18 лютого 2017
 |archive-date = 31 березня 2017
 |archive-url  = https://web.archive.org/web/20170331111512/http://wildplantspost.blogspot.ru/2009/11/why-be-efficient-question-for-c4-plants.html
}}</ref>
<ref name="Why">{{cite journal
 |author = Rowan F. Sage, Stefanie Sultmanis
 |year =2016
 |title =Why Are There No C<sub>4</sub> Forests?
 |volume =
 |issue =
 |pages =
 |doi =10.1016/j.jplph.2016.06.009
 |journal= Journal of Plant Physiology
}} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Lüttge485">Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: ''Botanik''. 5. vollst. überarb. Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8; S. 485.</ref>
<ref name="Bowsher136">Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: ''Plant Biochemistry''. Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5; S. 136.</ref>
<ref name="Häder214">Donat-Peter Häder: ''Photosynthese'', 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9, S. 214.</ref>
<ref name="Bullis2015">{{Cite web
 |title = Speeding Plant Growth to Feed the World {{!}} MIT Technology Review
 |url = http://www.technologyreview.com/featuredstory/535011/supercharged-photosynthesis/
 |publisher = MIT Technology Review
 |accessdate = 2015-12-30
 |date = December 2015
 |last = Bullis
 |first = Kevin
 |archive-date = 29 січня 2016
 |archive-url = https://web.archive.org/web/20160129190813/http://www.technologyreview.com/featuredstory/535011/supercharged-photosynthesis/
 }} {{Webarchive|url=https://web.archive.org/web/20160129190813/http://www.technologyreview.com/featuredstory/535011/supercharged-photosynthesis/ |date=2016-01-29 }} {{ref-en}}</ref>
<ref name="Lüttge797.">Ulrich Lüttge, Manfred Kluge und Gerhard Thiel: ''Botanik — Die umfassende Biologie der Pflanzen''. 1. Auflage, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA; Weinheim 2010; ISBN 978-3-527-32030-1; S. 797.</ref>
<ref name="SageRF2012">{{cite journal
 | author= Sage R.F.; Sage T.L.; Kocacinar F.
 | year =  2012
 | title =Photorespiration and the Evolution of C<sub>4</sub> Photosynthesis
 | journal = Annu Rev Plant Biol.
 | volume =63
 | issue =19
 | pages =19-47
 | doi = 10.1146/annurev-arplant-042811-105511
 |pmid=22404472
}} {{ref-en}}</ref>
}}

== Література ==
* {{книга
 | автор        =  П. Зитте, и др. на основе учебника Э. Страсбургера
 | відповідальний=Под ред. В. В. Чуба
 | назва     = Ботаника  
 | том          = 2. Физиология растений
 | видання      = 35-е изд
 | місце={{М.}}
 | видавництво = Академия
 | рік          = 2008
 | сторінок      = 495
 | ref          = Страсбургер
}} {{ref-ru}}
* {{книга
 | автор        = Медведев С. С.
 | назва     = Физиология растений
 | місце={{СПб.}}
 | видавництво = БХВ-Петербург
 | рік          = 2013
 | сторінок      = 335
 | ref          = Медведев
}} {{ref-ru}}
* {{книга
 | відповідальний = Под ред. И. П. Ермакова
 | назва     = Физиология растений
 | місце={{М.}}
 | видавництво = Академия
 | рік          = 2005
 | сторінок      = 634
 | ref          = Ермаков
}} {{ref-ru}}
* {{книга
 | автор        = Хелдт Г. В.
 | назва     = Биохимия растений
 | місце={{М.}}
 | відповідальний=Пер. с англ.
 | видавництво = БИНОМ. Лаборатория знаний
 | рік          = 2011
 | сторінок      = 471
 | ref          = Хелдт
}} {{ref-ru}}
* {{книга
 |автор=К.И.Кобак
 |назва=Биотические компоненты углеродного цикла
 |посилання=http://elib.rshu.ru/files_books/pdf/img-301100707.pdf
 |відповідальний=Под ред. М.И. Будыко
 |місце=Ленинград
 |видавництво=Гидрометеоиздат
 |рік=1988
 |сторінок=246
 |isbn=5-286-00055-X
 | ref = Кобак
}} {{ref-ru}}
* {{книга
 |відповідальний=Editors: Agepati S. Raghavendra and Rowan F. Sage
 |назва=C<sub>4</sub> Photosynthesis and Related CO<sub>2</sub> Concentrating Mechanisms 
 |видавництво=Springer
 |рік=2011
 |volume=32 
 |allpages=424
 |isbn=978-90-481-9407-0
 |серія=  Advances in Photosynthesis and Respiration
 |doi = 10.1007/978-90-481-9407-0
 |ref = Raghavendra, Sage
}} {{ref-en}}
* Мусієнко М.&nbsp;М.&nbsp;Фізіологія рослин. Підручник. 2-е вид., вип. та доп.&nbsp;— К.: Фітосоціоцентр, 2001.&nbsp;— 392 с.

[[Категорія:Фотосинтез]]